Abstract Neurophysiological recordings and neuroimaging data in blind and deaf animals and humans suggest that perceptual functions may be organized differently after sensory deprivation. It has been argued that neural plasticity contributes to compensatory performance in blind humans, such as faster speech processing. The present study employed functional magnetic resonance imaging (fMRI) to map language‐related brain activity in congenitally blind adults. Participants listened to sentences, with either an easy or a more difficult syntactic structure, which were either semantically meaningful or meaningless. Results show that blind adults not only activate classical left‐hemispheric perisylvian language areas during speech comprehension, as did a group of sighted adults, but that they additionally display an activation in the homologueous right‐hemispheric structures and in extrastriate and striate cortex. Both the perisylvian and occipital activity varied as a function of syntactic difficulty and semantic content. The results demonstrate that the cerebral organization of complex cognitive systems such as the language system is significantly shaped by the input available.

Researchers have known for more than a century that crossing the hands can impair both tactile perception and the execution of appropriate finger movements. Sighted people find it more difficult to judge the temporal order when two tactile stimuli, one applied to either hand, are presented and their hands are crossed over the midline as compared to when they adopt a more typical uncrossed-hands posture. It has been argued that because of the dominant role of vision in motor planning and execution, tactile stimuli are remapped into externally defined coordinates (predominantly determined by visual inputs) that takes longer to achieve when external and body-centered codes (determined primarily by somatosensory/proprioceptive inputs) are in conflict and that involves both multisensory parietal and visual cortex. Here, we show that the performance of late, but not of congenitally, blind people was impaired by crossing the hands. Moreover, we provide the first empirical evidence for superior temporal order judgments (TOJs) for tactile stimuli in the congenitally blind. These findings suggest a critical role of childhood vision in modulating the perception of touch that may arise from the emergence of specific crossmodal links during development.

Abstract Sensory deprivation, following a total loss of one sensory modality e.g. vision, has been demonstrated to result in intra- and cross-modal plasticity. It is yet not known to which extent intra- and cross-modal plasticity as a consequence of blindness reverse if sight is restored. Here, we used functional magnetic resonance imaging to acquire blood oxygen level dependent (BOLD) resting state activity during an eyes open and an eyes closed state in congenital cataract-reversal individuals, developmental cataract-reversal individuals, congenitally permanently blind individuals and sighted controls. The amplitude of low frequency fluctuations (ALFF) of the BOLD signal - a neural marker of spontaneous brain activity during rest - was analyzed. As has been shown before, in normally sighted controls we observed an increase in ALFF during rest with the eyes open compared to rest with eyes closed in visual association areas and in parietal cortex but a decrease in auditory and sensorimotor regions. In congenital cataract-reversal individuals, we found an increase of the amplitude of slow BOLD fluctuations in visual cortex during rest with eyes open compared to rest with eyes closed too but this increase was larger in amplitude than in normally sighted controls. At the same time, congenital cataract-reversal individuals lagged a similar increase in parietal regions and did not show the typical decrease of ALFF in auditory and sensorimotor cortex. Congenitally blind individuals displayed an overall higher amplitude in slow BOLD fluctuations in visual cortex compared to sighted individuals and compared to congenital cataract-reversal individuals in the eyes closed condition. Higher ALFF in visual cortex of congenital cataract-reversal individuals than in normally sighted controls during eyes open might indicate an altered excitatory-inhibitory balance of visual neural circuits. By contrast, the lower parietal increase and the missing downregulation in auditory and sensorimotor regions suggest a reduced influence of the visual system on multisensory and the remaining sensory systems after restoring sight in congenitally blind individuals. These results demonstrate a crucial dependence of multisensory neural networks on visual experience during a sensitive phase in human brain development.

Human perception features stable biases, such as perceiving visual events as later than synchronous auditory events. The origin of such perceptual biases is unknown, they could be innate or shaped by sensory experience during a sensitive period. To investigate the role of sensory experience, we tested whether a congenital, transient loss of vision, caused by bilateral dense cataracts, has sustained effects on the ability to order events spatio-temporally within and across sensory modalities. Most strikingly, individuals with reversed congenital cataracts showed a bias towards perceiving visual stimuli as occurring earlier than auditory (Exp. 1) and tactile (Exp. 2) stimuli. In contrast, both normally sighted controls and individuals who could see at birth but developed cataracts during childhood reported the typical bias of perceiving vision as delayed compared to audition. Thus, we provide strong evidence that cross-modal temporal perceptual biases depend on sensory experience and emerge during an early sensitive period.

Congenitally blind individuals activate the visual cortex during non-visual tasks. Such crossmodal reorganization is likely associated with changes in large-scale functional connectivity, the spectral characteristics of which can be assessed by analysis of neural oscillations. To test visual cortical integration into working memory networks, we recorded magnetoencephalographic data from congenitally blind and sighted individuals during resting state as well as during a voice-based working memory task prior to and following working memory training with voices, or tactile stimuli or a training-control task. Auditory training strengthened beta-band (17.5-22.5 Hz) connectivity (imaginary coherency) in the blind and theta-band (2.5-5 Hz) connectivity in the sighted during the task, suggesting different neural coupling mechanisms. In the sighted, theta-band connectivity increased between brain areas involved in auditory working memory (inferior frontal, superior temporal, insular cortex). In the blind, beta-band networks largely emerged during the training, and connectivity increased between brain areas involved in auditory working memory and the visual cortex. The prominent involvement of the right fusiform face area in this beta-band network suggests a task-specific integration of visual cortex. Our findings highlight large-scale interactions as a key mechanism of functional reorganization following congenital blindness, and provide new insights into the spectral characteristics of the mechanism.

ABSTRACT Non-human animal models have indicated that the ratio of excitation to inhibition (E/I) in neural circuits is experience dependent, and changes across development. Here, we assessed 3T Magnetic Resonance Spectroscopy (MRS) and electroencephalography (EEG) markers of cortical E/I ratio in ten individuals who had been treated for dense bilateral congenital cataracts, after an average of 12 years of blindness, to test for dependence on early visual experience. First, participants underwent MRS scanning at rest with their eyes opened and eyes closed, to obtain visual cortex Gamma-Aminobutyric Acid (GABA+) concentration, Glutamate/Glutamine (Glx) concentration, and the concentration ratio of Glx/GABA+, as measures of inhibition, excitation, and E/I ratio respectively. Subsequently, EEG was recorded to assess aperiodic activity (1-20 Hz) as a neurophysiological measure of the cortical E/I ratio, during rest with eyes open and eyes closed, and during flickering stimulation. Across conditions, sight recovery individuals demonstrated a significantly lower visual cortex Glx/GABA+ ratio, and a higher intercept and steeper aperiodic slope at occipital electrodes, compared to age-matched sighted controls. In the sight recovery group, a lower Glx/GABA+ ratio was associated with better visual acuity, and Glx concentration correlated positively with the aperiodic intercept in the conditions with visual input. We interpret these findings as resulting from an increased E/I ratio of the visual cortex as a consequence of congenital blindness, which required commensurately increased inhibition after restored visual input provided additional excitation.

We investigated the function of oscillatory alpha-band activity in the neural coding of spatial information during tactile processing. Sighted humans concurrently encode tactile location in skin-based and, after integration with posture, external spatial reference frames, whereas congenitally blind humans preferably use skin-based coding. Accordingly, lateralization of alpha-band activity in parietal regions during attentional orienting in expectance of tactile stimulation reflected external spatial coding in sighted, but skin-based coding in blind humans. Here, we asked whether alpha-band activity plays a similar role in spatial coding for tactile processing, that is, after the stimulus has been received. Sighted and congenitally blind participants were cued to attend to one hand in order to detect rare tactile deviant stimuli at this hand while ignoring tactile deviants at the other hand and tactile standard stimuli at both hands. The reference frames encoded by oscillatory activity during tactile processing were probed by adopting either an uncrossed or crossed hand posture. In sighted participants, attended relative to unattended standard stimuli suppressed the power in the alpha-band over ipsilateral centro-parietal and occipital cortex. Hand crossing attenuated this attentional modulation predominantly over ipsilateral posterior-parietal cortex. In contrast, although contralateral alpha-activity was enhanced for attended versus unattended stimuli in blind participants, no crossing effects were evident in the oscillatory activity of this group. These findings suggest that oscillatory alpha-band activity plays a pivotal role in the neural coding of external spatial information for touch.

Task demands modulate tactile localization in sighted humans, presumably through weight adjustments in the spatial integration of anatomical, skin-based, and external, posture-based information. In contrast, previous studies have suggested that congenitally blind humans, by default, refrain from automatic spatial integration and localize touch using only skin-based information. Here, sighted and congenitally blind participants localized tactile targets on the palm or back of one hand, while ignoring simultaneous tactile distractors at congruent or incongruent locations on the other hand. We probed the interplay of anatomical and external location codes for spatial congruency effects by varying hand posture: the palms either both faced down, or one faced down and one up. In the latter posture, externally congruent target and distractor locations were anatomically incongruent and vice versa. Target locations had to be reported either anatomically ("palm" or "back" of the hand), or externally ("up" or "down" in space). Under anatomical instructions, performance was better for anatomically congruent than incongruent target-distractor pairs. In contrast, under external instructions, performance was better for externally congruent than incongruent pairs. These modulations were evident in sighted and blind individuals. Notably, distractor effects were overall far smaller in blind than in sighted participants, despite comparable target-distractor identification performance. Thus, the absence of developmental vision seems to be associated with an increased ability to focus tactile attention towards a non-spatially defined target. Nevertheless, that blind individuals exhibited effects of hand posture and task instructions in their congruency effects suggests that, like the sighted, they automatically integrate anatomical and external information during tactile localization. Moreover, spatial integration in tactile processing is, thus, flexibly adapted by top-down information - here, task instruction - even in the absence of developmental vision.

Persistent visual impairments after congenital blindness due to dense bilateral cataracts have been attributed to altered visual cortex development within a sensitive period. Occipital alpha (8-14 Hz) oscillations were found to be reduced after congenital cataract reversal during visual motion tasks. However, it has been unclear whether reduced alpha oscillations were task-specific, or linked to impaired visual behavior in cataract-reversed individuals. Here, we compared resting-state and stimulus-evoked alpha activity between individuals who had been treated for dense bilateral congenital cataracts (CC, n = 13, mean duration of blindness = 11.0 years) and age-matched, normally sighted individuals (SC, n = 13). We employed the visual impulse response function, adapted from VanRullen and MacDonald (2012), to test for the characteristic alpha response to visual white noise. Participants observed white noise stimuli changing in luminance with equal power at frequencies between 0-30 Hz. Compared to SC individuals, CC individuals demonstrated a reduced likelihood of exhibiting an evoked alpha response. Moreover, stimulus-evoked alpha power was reduced and correlated with a corresponding reduction of resting-state alpha power in the same CC individuals. Finally, CC individuals with an above-threshold evoked alpha peak had better visual acuity than CC individual without an evoked alpha peak. Since alpha oscillations have been linked to feedback communication, we suggest that the concurrent impairment in resting-state and stimulus-evoked alpha oscillations indicates an altered interaction of top-down and bottom-up processing in the visual hierarchy, which likely contributes to incomplete behavioral recovery in individuals who had experienced transient congenital blindness.