Abstract Visual perception can operate in two distinct vision modes - static and dynamic - that have been associated with different neural activity regimes in the superior colliculus (SC). The static vision mode (low flashing frequencies) is associated with strong SC activation modulated by cortical gain and inhibitory intertectal effects, while the dynamic vision mode (high flashing frequencies) evokes the continuity illusion, with associated suppression of SC neural activity. However, the pathway-wide mechanisms underpinning the dynamic vision mode remain poorly understood, especially in terms of corticotectal and tectotectal feedback. Here, we harness rat functional MRI combined with brain lesions to investigate whole-pathway interactions in the dynamic vision mode. In the SC, we find contralateral suppression of activity opposing positive ipsilateral neural activation upon monocular visual stimulation in the dynamic vision mode. A cortical amplification effect was confirmed for both static and dynamic vision modes through cortical lesions, while further lesioning ipsilateral SC led to a boost in the contralateral negative signals, suggesting an active push-pull interaction between ipsilateral and contralateral SCs during the dynamic vision mode regime. This push-pull interaction is specific to the dynamic vision mode; in the static vision mode, both SCs show similar response polarities. These results highlight hitherto unreported frequency-dependent modulations in the tectotectal pathway and further challenge the contemporary notion that intertectal connections solely serve as reciprocal inhibitory mechanisms for avoiding visual blur during saccade occurrence. One Sentence Summary Opposing signals between superior colliculi in the dynamic vision mode suggest an active push-pull interaction within the tectotectal commissural pathway.

Abstract When visual stimuli are presented at a sufficiently high temporal frequency, visual perception shifts from the static to dynamic vision mode, thereby facilitating a continuity illusion which is key for correctly identifying continuous and moving objects and placing them in the context of the surrounding environment. However, how this continuity illusion is encoded along the entire visual pathway remains poorly understood, with disparate Flicker Fusion Frequency (FFF) thresholds measured at retinal, cortical, and behavioural levels. Here, we hypothesized that these disparities may suggest that other brain areas may be involved in encoding the shift from static to dynamic vision modes. We employ a comprehensive approach encompassing behavioural measurements, whole brain activation mapping with high fidelity functional MRI (fMRI), and local electrophysiological validation for studying the mechanisms underlying the shift from static to dynamic vision modes in the rat. Our behavioural measurements reported an FFF threshold proxy of 18±2 Hz. At the network level, functional MRI revealed that the superior colliculus (SC) exhibits marked signal transitions from positive to negative fMRI signal regimes at the behaviourally measured FFF threshold surrogates, with a strong linear correlation between fMRI signal and behaviour, while thalamic and cortical visual areas displayed a significantly poorer correlation with the behaviour. fMRI-driven neurometric curves approximated the behavioural psychometric curve in SC but not in the other visual areas. Electrophysiological recordings in SC suggested that these fMRI signals transitions arise from strong neural activation/suppression at low/high frequency regimes, respectively, and that a transition between these regimes occurs around the measured FFF threshold proxies. Lesions in V1 further reinforced that these transitions originate in SC. Combined, our data suggests a critical role for SC in encoding temporal frequency discriminations, in particular the shifts from the static to the dynamic vision modes.

Weber's law states that the discriminability between two stimulus intensities depends only on their ratio. Despite its status as the cornerstone of psychophysics, the mechanisms underlying Weber's law are still debated, as no principled way exists to choose between its many proposed alternative explanations. We studied this problem training rats to discriminate the lateralization of sounds of different overall level. We found that the rats' discrimination accuracy in this task is level-invariant, consistent with Weber's law. Surprisingly, the shape of the reaction time distributions is also level-invariant, implying that the only behavioral effect of changes in the overall level of the sounds is a uniform scaling of time. Furthermore, we demonstrate that Weber's law breaks down if the stimulus duration is capped at values shorter than the typical reaction time. Together, these facts suggest that Weber's law is associated to a process of bounded evidence accumulation. Consistent with this hypothesis, we show that, among a broad class of sequential sampling models, the only robust mechanism consistent with reaction time scale-invariance is based on perfect accumulation of evidence up to a constant bound, Poisson-like statistics, and a power-law encoding of stimulus intensity. Fits of a minimal diffusion model with these characteristics describe the rats performance and reaction time distributions with virtually no error. Various manipulations of motivation were unable to alter the rats' psychometric function, demonstrating the stability of the just-noticeable-difference and suggesting that, at least under some conditions, the bound for evidence accumulation can set a hard limit on discrimination accuracy. Our results establish the mechanistic foundation of the process of intensity discrimination and clarify the factors that limit the precision of sensory systems.

The accuracy of the neural code depends on the relative embedding of signal and noise in the activity of neural populations. Despite a wealth of theoretical work on population codes, there are few empirical characterisations of the high-dimensional signal and noise subspaces. We studied the geometry of population codes in the rat auditory cortex across brain states along the activation-inactivation continuum, using sounds varying in difference and mean level across the ears. As the cortex becomes more activated, single-hemisphere populations go from preferring contralateral loud sounds to a symmetric preference across lateralisations and intensities, gain-modulation effectively disappears, and the signal and noise subspaces become approximately orthogonal to each other and to the direction corresponding to global activity modulations. Level-invariant decoding of sound lateralisation also becomes possible in the active state. Our results provide an empirical foundation for the geometry and state-dependence of cortical population codes.

Abstract The role of subcortical structures in binaural integration is of great interest for auditory processing. The inferior colliculus (IC) is a main auditory midbrain center where ascending and descending auditory projections converge, which was suggested to encode auditory information via a push-pull mechanism between the two ICs. However, the origin of this push-pull mechanism in the brain and how it interacts with other upstream/downstream subcortical areas remain to be elucidated. Here, we harness functional MRI (fMRI) in combination with IC lesions in the rat to dissect the push-pull interaction from a brain-wide perspective. We find evidence for the push-pull mechanism in IC through negative/positive fMRI signals in the ipsilateral/contralateral ICs upon monaural stimulation. By unilaterally lesioning the corresponding contralateral IC, we demonstrate the necessity of intercollicular interactions for the push-pull interaction. Using binaural stimulation and IC lesions, we show that the push-pull interaction is exerted also in binaural processing. Finally, we demonstrate that, at least at the population level revealed by fMRI, the main push-pull interactions occur first at the IC level, and not earlier, and that the outcome of the push-pull “calculation” is relayed downstream to MGB. This dissection of the push-pull interaction sheds light into subcortical auditory function. Significance Statement Understanding how subcortical structures interact is of great importance for auditory processing. Here, we harness functional MRI and lesions in the rat brain to investigate the origin and relay of push-pull interactions in the entire brain upon monaural and binaural stimuli. We find negative/positive fMRI signals in the ipsilateral/contralateral Inferior Colliculus (IC) upon monaural stimulation evidencing the push-pull mechanism noninvasively for the first time. Using lesions, we show that collicular integrity is essential for this mechanism, and show that at the population level which fMRI signals represent, the push-pull interaction originates at IC and is relayed downstream to the MGB. This dissection of the push-pull interaction sheds light into subcortical auditory function.