Abstract The impact of human mediated environmental change on the evolutionary trajectories of wild organisms is poorly understood. In particular, species’ capacity to adapt rapidly (in hundreds of generations or less), reproducibly and predictably to extreme environmental change is unclear. Silene uniflora is predominantly a coastal species, but it has also colonised isolated, disused mines with phytotoxic, zinc-contaminated soils. Here, we found that rapid parallel adaptation to anthropogenic pollution has taken place without geneflow spreading adaptive alleles between populations of the mine ecotype. Across replicate ecotype pairs, we identified shared targets of selection with functions linked to physiological differences between the ecotypes, although the genetic response is only partially shared between mine populations. Our results are consistent with a complex, polygenic genetic architecture underpinning rapid adaptation. This shows that even under a scenario of strong selection and rapid adaptation, evolutionary responses to human activities may be idiosyncratic at the genetic level and, therefore, difficult to predict from genomic data.

Abstract Phenotypic plasticity in ancestral populations is hypothesised to facilitate adaptation, but evidence supporting its contribution is piecemeal and often contradictory. Further, whether ancestral plasticity increases the probability of parallel genetic and phenotypic adaptive changes has not been explored. The most general finding is that nearly all ancestral gene expression plasticity is reversed following adaptation, but this is usually examined transcriptome-wide rather than focused on the genes directly involved in adaptation. We investigated the contribution of ancestral plasticity to adaptive evolution of gene expression in two independently evolved lineages of zinc-tolerant Silene uniflora . We found that the general pattern of reversion is driven by the absence of a widespread stress response in zinc-adapted plants compared to ancestral, zinc-sensitive plants. Our experiments show that reinforcement of ancestral plasticity plays an influential role in the evolution of plasticity in derived populations and, surprisingly, one third of constitutive differences between ecotypes are the result of genetic assimilation of ancestral plasticity. Ancestral plasticity also increases the chance that genes are recruited repeatedly during adaptation. However, despite a high degree of convergence in gene expression levels between independently adapted lineages, genes with ancestral plasticity are as likely to have similar expression levels in adapted populations as genes without. Overall, these results demonstrate that ancestral plasticity does play an important role in adaptive parallel evolution, particularly via genetic assimilation across evolutionary replicates.

@page { margin: 2cm } p { margin-bottom: 0.25cm; direction: ltr; color: #00000a; line-height: 120%; text-align: left; orphans: 2; widows: 2 } p.western { font-family: "Liberation Serif", "Times New Roman", serif; font-size: 12pt; so-language: en-GB } p.cjk { font-family: "SimSun", "??"; font-size: 12pt; so-language: zh-CN } p.ctl { font-family: "Lucida Sans"; font-size: 12pt; so-language: hi-IN } a.cjk:visited { so-language: zh-CN } a:link { color: #0563c1 } The fossil record provides an invaluable insight into the temporal origins of extant lineages of organisms. However, establishing the relationships between fossils and extant lineages can be difficult in groups with low rates of morphological change over time. Molecular dating can potentially circumvent this issue by allowing distant fossils to act as calibration points, but rate variation across large evolutionary scales can bias such analyses. In this study, we apply multiple dating methods to genome-wide datasets to infer the origin of extant species of Isoetes , a group of mostly aquatic and semi-aquatic isoetalean lycopsids, which closely resemble fossil forms dating back to the Triassic. Rate variation observed in chloroplast genomes hampers accurate dating, but genome-wide nuclear markers place the origin of extant diversity within this group in the mid-Paleogene, 45-60 million years ago. Our genomic analyses coupled with a careful evaluation of the fossil record indicate that despite resembling forms from the Triassic, extant Isoetes species do not represent the remnants of an ancient and widespread group, but instead have spread around the globe in the relatively recent past.

Abstract Phenotypic plasticity may pave the way for rapid adaptation to newly encountered environments. Although it is often contested, there is growing evidence that initial plastic responses of ancestral populations to new environmental cues may promote subsequent adaptation. However, we do not know whether plasticity to cues present in the ancestral habitat (past-cue plasticity) can facilitate adaptation to novel cues. Conceivably, this could occur if plastic responses are coincidentally optimal to both past and novel cues (i.e., are pre-adaptive) or if they are transferred to novel cues during adaptation. Past plastic phenotype values could also become fixed and genetically co-opted during adaptation to the new environment. To uncover the role of past-cue plasticity in adaptation, we tested gene expression plasticity responses of two parallel mine-waste adapted Silene uniflora populations and their closest coastal relatives. Plants were exposed to the past and novel-cues of salt and zinc, which revealed that during adaptation to mine-waste plasticity to salt diminishes. Despite this, our results show that ancestral plasticity to salt has a substantial impact on subsequent adaptation to zinc. For a third of genes that have evolved zinc plasticity in mine populations, salt plasticity has been transferred to the zinc response. Furthermore, a quarter of fixed expression differences between mine and coastal populations were similar to ancestral salt responses. Alongside evidence that ancestral plasticity to novel cues can facilitate adaptation, our results provide a clear indication that ancestral past-cue plasticity can also play a key role in rapid, parallel adaptation to novel habitats. Significance Statement The role of phenotypic plasticity in promoting adaptation is hotly debated, with conflicting evidence for the benefits of ancestral plasticity in newly encountered environments. Here, we present an alternative mode by which ancestral plasticity can promote adaptation. We investigated whether phenotypic plasticity towards environmental cues that are experienced only in ancestral habitats (past-cue plasticity) can significantly contribute towards rapid adaptation to completely distinct cues. We show that, in the maritime plant species, Silene uniflora , past-cue plasticity to salt has made a substantial contribution to rapid adaptation to heavy-metal pollution in newly encountered habitats. This phenomenon has broad implications for the capacity and predictability of species to persist in the face of anthropogenic environmental change.