Synthetic tubular grafts currently used in clinical context fail frequently, and the expectations that biomimetic materials could tackle these limitations are high. However, developing tubular materials presenting structural, compositional and functional properties close to those of native tissues remains an unmet challenge. Here we describe a combination of ice templating and topotactic fibrillogenesis of type I collagen, the main component of tissues’ extracellular matrix, yielding highly concentrated yet porous tubular collagen materials with controlled hierarchical architecture at multiple length scales, the hallmark of native tissues’ organization. By modulating the thermal conductivity of the cylindrical molds, we tune the macroscopic porosity defined by ice. Coupling the aforementioned porosity patterns with two different fibrillogenesis routes results in a new family of materials whose textural features and the supramolecular arrangement of type I collagen are achieved. The resulting materials present hierarchical elastic properties and are successfully colonized by human endothelial cells and alveolar epithelial cells on the luminal side, and by human mesenchymal stem cells on the external side. The results reported here demonstrate the relevance of the proposed straightforward protocol, likely to be adapted for larger graft sizes, to address ever-growing clinical needs such as peripheral arterial disease or tracheal and bronchial reconstructions.

Abstract Ideally, designing tissue engineering grafts and 3D cell culture materials should rely on mimicking the architecture and composition of the extracellular matrix, which is predominantly comprised of type I collagen. However, while collagen molecules are assembled into fibrils by cells in vivo, well-organized fibrils rarely form spontaneously in vitro. Indeed, the physico-chemical conditions for fibrillogenesis are still poorly understood and their influence on the formation and properties of fibrillar biomimetic materials remains elusive. Here, we establish state diagrams for type I collagen over an unprecedented range of concentration and temperature, showing the collagen denaturation limits, the emergence of fibrils in acidic conditions, and a new regime of collagen molecule/fibril coexistence. We also show how the state diagrams can be used to understand the formation of biomimetic materials by classical methods, as illustrated here by collagen freeze-casting. Therefore, these state diagrams will help to optimize the production of collagen-based biomimetic materials.