ABSTRACT Interactions between hosts and their resident microbial communities are a fundamental component of fitness for both agents. Though recent research has highlighted the importance of interactions between animals and their bacterial communities, comparative evidence for fungi is lacking, especially in natural populations. Using data from 49 species, we present novel evidence of strong covariation between fungal and bacterial communities across the host phylogeny, indicative of recruitment by hosts for specific suites of microbes. Using co-occurrence networks, we demonstrate that fungi form critical components of putative microbial interaction networks, where the strength and frequency of interactions varies with host taxonomy. Host phylogeny drives differences in overall richness of bacterial and fungal communities, but the effect of diet on richness was only evident in mammals and for the bacterial microbiome. Collectively these data indicate fungal microbiomes may play a key role in host fitness and suggest an urgent need to study multiple agents of the animal microbiome to accurately determine the strength and ecological significance of host-microbe interactions. SIGNIFICANCE STATEMENT Microbes perform vital metabolic functions that shape the physiology of their hosts. However, almost all research to date in wild animals has focused exclusively on the bacterial microbiota, to the exclusion of other microbial groups. Although likely to be critical components of the host microbiome, we have limited knowledge of the drivers of fungal composition across host species. Here we show that fungal community composition is determined by host species identity and phylogeny, and that fungi form extensive interaction networks with bacteria in the microbiome of a diverse range of animal species. This highlights the importance of microbial interactions as mediators of microbiome-health relationships in the wild.

Abstract Environmental degradation has the potential to alter key mutualisms that underline the structure and function of ecological communities. While it is well recognized that the global loss of coral reefs alters fish communities, the effects of habitat degradation on microbial communities associated with fishes remain largely unknown despite their fundamental roles in host nutrition and immunity. Using a gradient of reef degradation, we show that the gut microbiome of a facultative, coral-feeding butterflyfish ( Chaetodon capistratus ) is significantly more variable among individuals at degraded reefs with very low live coral cover (~0%) than reefs with higher coral cover (~30%), mirroring a known pattern of microbial imbalance observed in immunodeficient humans and other stressed or diseased animals. We demonstrate that fish gut microbiomes on severely degraded reefs have a lower abundance of Endozoicomonas and a higher diversity of anaerobic fermentative bacteria, which suggests a broader and less coral dominated diet. The observed shifts in fish gut bacterial communities across the habitat gradient extend to a small set of potentially beneficial host associated bacteria (i.e., the core microbiome) suggesting essential fish-microbiome interactions are vulnerable to severe coral degradation.

ABSTRACT The ability of consumers to adjust their diet in response to resource shifts is a key mechanism allowing the persistence of populations and underlying species’ adaptive capacity. Yet on coral reefs, one of the marine habitats most vulnerable to global change, the extent to which species alter their diet remains poorly understood. Here, we integrated DNA-based gut content analyses (metabarcoding), otolith analysis, body condition, and field surveys to test how diet can mediate effects of habitat degradation on two invertivorous fishes: Chaetodon capistratus , a browser, and Hypoplectrus puella , an active predator. Metabarcoding revealed significant dietary variation in both species across a habitat gradient. However, the response was more pronounced in the browser, whose diet was anthozoan-dominated on healthy reefs, whereas annelid-dominated on degraded reefs. We found reduced growth and body condition on degraded reefs in the browser but not the active predator. Our results reveal that dietary versatility can serve as a mechanism to cope with degraded environments, but that species differ as to whether these changes are sufficient to buffer from changes in habitat. We detected intraspecific dietary variation across sites that suggests food webs and energy flow differ at relatively small scales between healthy and degraded reefs.