Jasmonic acid (JA) is an important plant hormone in the regulation of defenses against chewing herbivores and necrotrophic pathogens. In Arabidopsis thaliana, the JA response pathway consists of two antagonistic branches that are regulated by MYC- and ERF-type transcription factors, respectively. The role of abscisic acid (ABA) and ethylene (ET) in the molecular regulation of the MYC/ERF antagonism during plant-insect interactions is still unclear. Here, we show that production of ABA induced in response to leaf-chewing Pieris rapae caterpillars is required for both the activation of the MYC-branch and the suppression of the ERF-branch during herbivory. Exogenous application of ABA suppressed ectopic ERF-mediated PDF1.2 expression in 35S::ORA59 plants. Moreover, the GCC-box promoter motif, which is required for JA/ET-induced activation of the ERF-branch genes ORA59 and PDF1.2, was targeted by ABA. Application of gaseous ET counteracted activation of the MYC-branch and repression of the ERF-branch by P. rapae, but infection with the ET-inducing necrotrophic pathogen Botrytis cinerea did not. Accordingly, P. rapae performed equally well on B. cinerea-infected and control plants, whereas activation of the MYC-branch resulted in reduced caterpillar performance. Together, these data indicate that upon feeding by P. rapae, ABA is essential for activating the MYC-branch and suppressing the ERF-branch of the JA pathway, which maximizes defense against caterpillars.

The phytohormone jasmonic acid (JA) is a critical regulator of plant growth and defense. To significantly advance our understanding of the architecture and dynamics of the JA gene regulatory network, we performed high-resolution RNA-Seq time series analyses of methyl JA-treated Arabidopsis thaliana. Computational analysis unraveled in detail the chronology of events that occur during the early and later phases of the JA response. Several transcription factors, including ERF16 and bHLH27, were uncovered as early components of the JA gene regulatory network with a role in pathogen and insect resistance. Moreover, analysis of subnetworks surrounding the JA-induced transcription factors ORA47, RAP2.6L, and ANAC055 provided novel insights into their regulatory role of defined JA network modules. Collectively, our work illuminates the complexity of the JA gene regulatory network, pinpoints to novel regulators, and provides a valuable resource for future studies on the function of JA signaling components in plant defense and development.

Summary Niche colonization is the key for bacterial adaptation to the environment, and competition for iron largely determines root colonization by rhizosphere microbes. Pathogenic and beneficial symbiotic bacteria use various unique secretion systems to support plant colonization or acquire limited resources from the environment. However, ubiquitous nonsymbiotic beneficial rhizobacteria have never been reported to use a unique secretion system to facilitate colonization. Here, we show that the type VII secretion system (T7SS) of the beneficial rhizobacterium Bacillus velezensis SQR9 contributes to root colonization. Knocking out T7SS and the major secreted protein YukE in SQR9 caused a significant decrease in root colonization. Moreover, the T7SS and YukE caused iron loss in plant roots in the early stage after inoculation, which contributed to root colonization by SQR9. Interestingly, purified YukE, but not inactivated YukE, could change the permeability of root cells. We speculated that secreted YukE might be directly inserted into the root cell membrane to cause iron leakage, indicating that the bacterial protein and root cell membrane interact directly. Moreover, a bacterial siderophore and the T7SS may be coordinately involved in iron acquisition by B. velezensis SQR9 for efficient root colonization. We showed that the beneficial rhizobacterium B. velezensis SQR9 could acquire iron from roots via the T7SS for rapid colonization. These findings provide the first insight into the function of the unique secretion system in nonsymbiotic beneficial rhizobacteria and reveal a novel mutualism in which plants and bacteria might share iron in a sequential manner.