Neurons in primary auditory cortex (A1) of cats show strong stimulus-specific adaptation (SSA). In probabilistic settings, in which one stimulus is common and another is rare, responses to common sounds adapt more strongly than responses to rare sounds. This SSA could be a correlate of auditory sensory memory at the level of single A1 neurons. Here we studied adaptation in A1 neurons, using three different probabilistic designs. We showed that SSA has several time scales concurrently, spanning many orders of magnitude, from hundreds of milliseconds to tens of seconds. Similar time scales are known for the auditory memory span of humans, as measured both psychophysically and using evoked potentials. A simple model, with linear dependence on both short-term and long-term stimulus history, provided a good fit to A1 responses. Auditory thalamus neurons did not show SSA, and their responses were poorly fitted by the same model. In addition, SSA increased the proportion of failures in the responses of A1 neurons to the adapting stimulus. Finally, SSA caused a bias in the neuronal responses to unbiased stimuli, enhancing the responses to eccentric stimuli. Therefore, we propose that a major function of SSA in A1 neurons is to encode auditory sensory memory on multiple time scales. This SSA might play a role in stream segregation and in binding of auditory objects over many time scales, a property that is crucial for processing of natural auditory scenes in cats and of speech and music in humans.

Bats, Grids, and Oscillations Nearly all animals move around in a three-dimensional (3D) world; however, very little is known about the neural circuitry underlying the representation of 3D space (see the Perspective by Barry and Doeller ). Using whole-cell patch recordings in slices of entorhinal cortex, Heys et al. (p. 363 ) found that bat entorhinal stellate cells must generate grid patterns without theta-frequency oscillatory mechanisms. In another study, Yartsev and Ulanovsky (p. 367 ) used telemetry to record activity from the hippocampus of bats while they were flying around. They found that active pyramidal cells—or place cells—in hippocampal area CA1 fired in positions, depending on where the animals were in the room.

Summary The elucidation of spatial coding in the hippocampus requires exploring diverse animal species. While robust place-cells are found in the mammalian hippocampus, much less is known about spatial coding in the hippocampus of birds – and nothing is known about avian spatial representation during flight. Here we used a wireless-electrophysiology system to record single neurons in the hippocampus and related pallial structures from freely flying barn owls ( Tyto alba ) – a central-place nocturnal predator species with excellent navigational abilities. The owl’s 3D position was monitored while it flew back and forth between two perches. We found place cells – neurons that robustly represented the owl’s location during flight, and its flight-direction – as well as neurons that coded the owl’s perching position between flights. Spatial coding was invariant to changes in lighting conditions and to the position of a salient object in the room. Place cells were found in the anterior hippocampus and in the adjacent posterior hyperpallium apicale, and to a much lesser extent in the visual Wulst (visual-cortex homologue). The finding of place-cells in flying owls suggests commonalities in spatial coding across a variety of species – including rodents, bats and owls.

Abstract Birds strongly rely on spatial memory and navigation. Therefore, it is of utmost interest to reveal how space is represented in the avian brain. Here we used tetrodes to record neurons from the hippocampal formation of Japanese quails – a ground-dwelling species – while the quails roamed a 1×1-meter arena (>2,100 neurons from 23 birds). Whereas spatially-modulated cells (place-cells, border-cells, etc.) were generally not encountered, the firing-rate of 12% of the neurons was unimodally and significantly modulated by the head-azimuth – i.e. these were head-direction cells (HD cells). Typically, HD cells were maximally active at one preferred-direction and minimally at the opposite null-direction, with preferred-directions spanning all 360°. The HD tuning was relatively broad (mean width ∼130°), independent of the animal’s position and speed, and was stable during the recording-session. Similarly to findings in rodents, the HD tuning usually rotated with the rotation of a salient visual cue in the arena. These findings support the existence of an allocentric head-direction representation in the quail hippocampal formation, and provide the first demonstration of head-direction cells in birds.

The sense of direction requires accurate tracking of head direction at different turning-velocities, yet it remains unclear how this is achieved in the mammalian brain. Here we recorded head-direction cells in bat dorsal presubiculum and found that, surprisingly, the head-direction signal in this cortical region was dynamically controlled by angular velocity. In most neurons, a sharp head-direction tuning emerged at some angular velocity, but was absent at other velocities - resulting in a 4-fold increase in head-direction cell abundance. The head-direction tuning changed as a function of angular velocity primarily via a redistribution of spikes between the neuron's preferred and null directions - while keeping the average firing-rate constant. These results could not be explained by existing 'ring-attractor' models of the head-direction system. We propose a novel recurrent network model that accounts for the observed dynamics of head-direction cells. This model predicts that the new classes of cells we found can improve the sensitivity of the head-direction system to directional sensory cues, and support angular-velocity integration.