Dating Wood Rot Specific lineages within the basidiomycete fungi, white rot species, have evolved the ability to break up a major structural component of woody plants, lignin, relative to their non–lignin-decaying brown rot relatives. Through the deep phylogenetic sampling of fungal genomes, Floudas et al. (p. 1715 ; see the Perspective by Hittinger ) mapped the detailed evolution of wood-degrading enzymes. A key peroxidase and other enzymes involved in lignin decay were present in the common ancestor of the Agaricomycetes. These genes then expanded through gene duplications in parallel, giving rise to white rot lineages.

Based on an overview of progress in molecular systematics of the true fungi (Fungi/Eumycota) since 1990, little overlap was found among single-locus data matrices, which explains why no large-scale multilocus phylogenetic analysis had been undertaken to reveal deep relationships among fungi. As part of the project "Assembling the Fungal Tree of Life" (AFTOL), results of four Bayesian analyses are reported with complementary bootstrap assessment of phylogenetic confidence based on (1) a combined two-locus data set (nucSSU and nucLSU rDNA) with 558 species representing all traditionally recognized fungal phyla (Ascomycota, Basidiomycota, Chytridiomycota, Zygomycota) and the Glomeromycota, (2) a combined three-locus data set (nucSSU, nucLSU, and mitSSU rDNA) with 236 species, (3) a combined three-locus data set (nucSSU, nucLSU rDNA, and RPB2) with 157 species, and (4) a combined four-locus data set (nucSSU, nucLSU, mitSSU rDNA, and RPB2) with 103 species. Because of the lack of complementarity among single-locus data sets, the last three analyses included only members of the Ascomycota and Basidiomycota. The four-locus analysis resolved multiple deep relationships within the Ascomycota and Basidiomycota that were not revealed previously or that received only weak support in previous studies. The impact of this newly discovered phylogenetic structure on supraordinal classifications is discussed. Based on these results and reanalysis of subcellular data, current knowledge of the evolution of septal features of fungal hyphae is synthesized, and a preliminary reassessment of ascomal evolution is presented. Based on previously unpublished data and sequences from GenBank, this study provides a phylogenetic synthesis for the Fungi and a framework for future phylogenetic studies on fungi.

Significance Scientists have used gene sequences and morphological data to construct tens of thousands of evolutionary trees that describe the evolutionary history of animals, plants, and microbes. This study is the first, to our knowledge, to apply an efficient and automated process for assembling published trees into a complete tree of life. This tree and the underlying data are available to browse and download from the Internet, facilitating subsequent analyses that require evolutionary trees. The tree can be easily updated with newly published data. Our analysis of coverage not only reveals gaps in sampling and naming biodiversity but also further demonstrates that most published phylogenies are not available in digital formats that can be summarized into a tree of life.

Significance Wood decay fungi have historically been characterized as either white rot, which degrade all components of plant cell walls, including lignin, or brown rot, which leave lignin largely intact. Genomic analyses have shown that white-rot species possess multiple lignin-degrading peroxidases (PODs) and expanded suites of enzymes attacking crystalline cellulose. To test the adequacy of the white/brown-rot categories, we analyzed 33 fungal genomes. Some species lack PODs, and thus resemble brown-rot fungi, but possess the cellulose-degrading apparatus typical of white-rot fungi. Moreover, they appear to degrade lignin, based on decay analyses on wood wafers. Our results indicate that the prevailing paradigm of white rot vs. brown rot does not capture the diversity of fungal wood decay mechanisms.

Brown-rot fungi such as Postia placenta are common inhabitants of forest ecosystems and are also largely responsible for the destructive decay of wooden structures. Rapid depolymerization of cellulose is a distinguishing feature of brown-rot, but the biochemical mechanisms and underlying genetics are poorly understood. Systematic examination of the P. placenta genome, transcriptome, and secretome revealed unique extracellular enzyme systems, including an unusual repertoire of extracellular glycoside hydrolases. Genes encoding exocellobiohydrolases and cellulose-binding domains, typical of cellulolytic microbes, are absent in this efficient cellulose-degrading fungus. When P. placenta was grown in medium containing cellulose as sole carbon source, transcripts corresponding to many hemicellulases and to a single putative β-1–4 endoglucanase were expressed at high levels relative to glucose-grown cultures. These transcript profiles were confirmed by direct identification of peptides by liquid chromatography-tandem mass spectrometry (LC-MS/MS). Also up-regulated during growth on cellulose medium were putative iron reductases, quinone reductase, and structurally divergent oxidases potentially involved in extracellular generation of Fe(II) and H 2 O 2 . These observations are consistent with a biodegradative role for Fenton chemistry in which Fe(II) and H 2 O 2 react to form hydroxyl radicals, highly reactive oxidants capable of depolymerizing cellulose. The P. placenta genome resources provide unparalleled opportunities for investigating such unusual mechanisms of cellulose conversion. More broadly, the genome offers insight into the diversification of lignocellulose degrading mechanisms in fungi. Comparisons with the closely related white-rot fungus Phanerochaete chrysosporium support an evolutionary shift from white-rot to brown-rot during which the capacity for efficient depolymerization of lignin was lost.

Comparative genomic analysis of “dry rot” fungus shows both convergent evolution and divergence among fungal decomposers.

P. Brandon Matheny*, Judd M. Curtisa, Valérie Hofstetterb, M. Catherine Aimec, Jean-Marc Moncalvod, Zai-Wei Ge, Zhu-Liang Yange, Jason C. Slotf, Joseph F. Ammiratig, Timothy J. Baronih, Neale L. Bougheri, Karen W. Hughesj, D. Jean Lodgek, Richard W. Kerriganl, Michelle T. Seidlm, Duur K. Aanenn, Matthew DeNitiso, Graciela M. Danielep, Dennis E. Desjardinq, Bradley R. Kroppr, Lorelei L. Norvells, Andrew Parkert, Else C. Vellingau, Rytas Vilgalysb & David S. Hibbettaa Biology Department, Clark University, 950 Main Street, Worcester, Massachusetts, 01610b Department of Biology, Box 90338, Duke University, Durham, North Carolina 27708c USDA-ARS, Systematic Botany and Mycology Laboratory, Room 304, Building 011A, 10300 Baltimore Avenue, Beltsville, Maryland 20705-2350d Centre for Biodiversity and Conservation Biology, Royal Ontario Museum and Department of Botany, University of Toronto, Toronto, Ontario, M5S 2C6 Canadae Kunming Institute of Botany, Chinese Academy of Sciences, Kunming 650204, P.R. Chinaf Biology Department, Clark University, 950 Main Street, Worcester, Massachusetts, 01609g University of Washington, Biology Department, Box 355325, Seattle, Washington 98195h Department of Biological Sciences, SUNY Cortland, Box 2000, Cortland, New York 13045-0900i Department of Environment and Conservation, Locked Bag 104, Bentley Delivery Centre, WA 6983, Australiaj Botany Department, 437 Hesler Biology Building, University of Tennessee, Knoxville, Tennessee 37996-1100k International Institute of Tropical Forestry, USDA Forest Service – FPL, PO Box 1377 Luqillo, PR 00773-1377l Sylvan Research, 198 Nolte Drive, Kittanning, Pennsylvania 16201m Environmental Microbiology Laboratory Inc., 1400 12th Avenue SE, Bellevue, Washington 98004n Laboratory of Genetics, Arboretumlaan 4, 6703 BD, Wageningen, The Netherlandso 127 Harrington Way, Worcester, Massachusetts 01604p Instituto Multidisciplinario de Biología Vegetal, CONICET-Universidad Nacional de Córdoba, Casilla de Correo 495, 5000 Córdoba, Argentinaq Department of Biology, San Francisco State University, San Francisco, California 94132r Department of Biology, Utah State University, Logan, Utah 84322s Pacific Northwest Mycology Service, 6720 NW Skyline Boulevard, Portland, Oregon 97229-1309t 127 Raven Way, Metaline Falls, Washington 99153-9720u Department of Plant and Microbial Biology, 111 Koshland Hall, University of California, Berkeley, California 94720-3102

Abstract Phylogenetic relationships of resupinate Homobasidiomycetes (Corticiaceae s. lat. and others) were studied using ribosomal DNA (rDNA) sequences from a broad sample of resupinate and nonresupinate taxa. Two datasets were analysed using parsimony, a ‘core’ dataset of 142 species, each of which is represented by four rDNA regions (mitochondrial and nuclear large and small subunits), and a ‘full’ dataset of 656 species, most of which were represented only by nuclear large subunit rDNA sequences. Both datasets were analysed using traditional heuristic methods with bootstrapping, and the full dataset was also analysed with the Parsimony Ratchet, using equal character weights and six‐parameter weighted parsimony. Analyses of both datasets supported monophyly of the eight major clades of Homobasidiomycetes recognised by Hibbett and Thorn, as well as independent lineages corresponding to the Gloeophyllum clade, corticioid clade and Jaapia argillacea. Analyses of the full dataset resolved two additional groups, the athelioid clade and trechisporoid clade (the latter may be nested in the polyporoid clade). Thus, there are at least 12 independent clades of Homobasidiomycetes. Higher‐level relationships among the major clades are not resolved with confidence. Nevertheless, the euagarics clade, bolete clade, athelioid clade and Jaapia argillacea are consistently resolved as a monophyletic group, whereas the cantharelloid clade, gomphoid‐phalloid clade and hymenochaetoid clade are placed at the base of the Homobasidiomycetes, which is consistent with the preponderance of imperforate parenthesomes in those groups. Resupinate forms occur in each of the major clades of Homobasidiomycetes, some of which are composed mostly or exclusively of resupinate forms (athelioid clade, corticioid clade, trechisporoid clade, Jaapia). The largest concentrations of resupinate forms occur in the polyporoid clade, russuloid clade and hymenochaetoid clade. The cantharelloid clade also includes many resupinate forms, including some that have traditionally been regarded as heterobasidiomycetes (Sebacinaceae, Tulasnellales, Ceratobasidiales). The euagarics clade, which is by far the largest clade in the Homobasidiomycetes, has the smallest fraction of resupinate species. Results of the present study are compared with recent phylogenetic analyses, and a table summarising the phylogenetic distribution of resupinate taxa is presented, as well as notes on the ecology of resupinate forms and related Homobasidiomycetes.