Abstract N 6 ‐methyladenosine (m 6 A) is the most prevalent modification in cellular RNA which orchestrates diverse physiological and pathological processes during stress response. However, the differential m 6 A modifications that cope with herbivore stress in resistant and susceptible crop varieties remain unclear. Here, we found that rice stem borer (RSB) larvae grew better on indica rice (e.g., MH63, IR64, Nanjing 11) than on japonica rice varieties (e.g., Nipponbare, Zhonghua 11, Xiushui 11). Then, transcriptome‐wide m 6 A profiling of representative resistant (Nipponbare) and susceptible (MH63) rice varieties were performed using a nanopore direct RNA sequencing approach, to reveal variety‐specific m 6 A modifications against RSB. Upon RSB infestation, m 6 A methylation occurred in actively expressed genes in Nipponbare and MH63, but the number of methylation sites decreased across rice chromosomes. Integrative analysis showed that m 6 A methylation levels were closely associated with transcriptional regulation. Genes involved in herbivorous resistance related to mitogen‐activated protein kinase, jasmonic acid (JA), and terpenoid biosynthesis pathways, as well as JA‐mediated trypsin protease inhibitors, were heavily methylated by m 6 A, and their expression was more pronounced in RSB‐infested Nipponbare than in RSB‐infested MH63, which may have contributed to RSB resistance in Nipponbare. Therefore, dynamics of m 6 A modifications act as the main regulatory strategy for expression of genes involved in plant–insect interactions, which is attributed to differential responses of resistant and susceptible rice varieties to RSB infestation. These findings could contribute to developing molecular breeding strategies for controlling herbivorous pests.

Abstract BACKGROUND N 6 ‐Methyladenosine (m 6 A) is a common messenger RNA (mRNA) modification that affects various physiological processes in stress responses. However, the role of m 6 A modifications in plants responses to herbivore stress remains unclear. RESULTS Here, we found that an infestation of brown planthopper ( Nilaparvata lugens ) female adults enhanced the resistance of rice to N. lugens . The m 6 A methylome analysis of N. lugens ‐infested and uninfested rice samples was performed to explore the interaction between rice and N. lugens . The m 6 A methylation mainly occurred in genes that were actively expressed in rice following N. lugens infestation, while an analysis of the whole‐genomic mRNA distribution of m 6 A showed that N. lugens infestation caused an overall decrease in the number of m 6 A methylation sites across the chromosomes. The m 6 A methylation of genes involved in the m 6 A modification machinery and several defense‐related phytohormones (jasmonic acid and salicylic acid) pathways was increased in N. lugens ‐infested rice compared to that in uninfested rice. In contrast, m 6 A modification levels of growth‐related phytohormone (auxin and gibberellin) biosynthesis‐related genes were significantly attenuated during N. lugens infestation, accompanied by the down‐regulated expression of these transcripts, indicating that rice growth was restricted during N. lugens attack to rapidly optimize resource allocation for plant defense. Integrative analysis of the differential patterns of m 6 A methylation and the corresponding transcripts showed a positive correlation between m 6 A methylation and transcriptional regulation. CONCLUSION The m 6 A modification is an important strategy for regulating the expression of genes involved in rice defense and growth during rice– N. lugens interactions. These findings provide new ideas for formulating strategies to control herbivorous pests. © 2024 Society of Chemical Industry.

Shifting geographical ranges of crop pests and pathogens in response to climate change pose a threat to food security. The orange wheat blossom midge (Sitodiplosis mosellana) is responsible for significant yield losses in China, the world's largest wheat producer. Here we report that rising temperatures in the North China Plain have resulted in a mean northward range shift of 3.3 deg (58.8 km per decade) from the 1950s to 2010s, which accelerated to 91.3 km per decade after 1985 when the highly toxic pesticide hexachlorocyclohexane (HCH) was banned. Phenological matching between wheat midge adult emergence and wheat heading in this new expanded range has resulted in greater damage to wheat production. Around $286.5 million worth of insecticides were applied to around 19 million hectares in an attempt to minimize wheat midge damage to crops between 1985 and 2016. Despite use of these pesticides, wheat midge caused losses of greater than 0.95 million metric tons of grain during this period. Our results demonstrate the potential for indirect negative impacts of climate change on crop production and food security, and constitute the first large scale example of plant pest range shift due to global warming.

The striped stem borer (Chilo suppressalis, SSB) is a highly destructive insect pest in rice (Oryza sativa). SSB oral secretions (OSs) can induce plant defense responses in rice. However, the specific effectors in SSB OSs that mediate these interactions with rice remain poorly understood. In this study, hallmarks of ferroptosis-like plant defense response, such as the reprogramming of ferroptosis-related genes, reduced glutathione levels, accumulation of ferric ion, and enhanced lipid peroxidation by reactive oxygen species (ROS), were detected in rice subjected to SSB infestation and SSB OSs treatment. Furthermore, we identified and characterized a protein from SSB OSs, the ferritin CsFer1, which plays a critical role in the regulation of plant iron homoeostasis. CsFer1 was shown to possess Fe2+ binding capacity and ferroxidase activity. Through recombinant CsFer1 protein treatment, overexpression of CsFer1 in rice and SSB larvae with silencing CsFer1 feeding in rice, we found that CsFer1 helped maintain iron homoeostasis under SSB infestation, suppressing H2O2 and JA accumulation, ultimately compromising rice resistance to herbivorous pests. Moreover, such a phenomenon about the regulation of iron homoeostasis and suppression of insect resistance was observed in the CsFer1 overexpressed tobacco. Collectively, these findings suggest that CsFer1 functions as an effector involved in the regulation of iron homoeostasis- and lipid peroxidation-related plant defense during plant-insect interaction.