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James Marshall
Author with expertise in Neuroscience and Genetics of Drosophila Melanogaster
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Automated video tracking and flight analysis show how bumblebees solve a pattern discrimination task using active vision

HaDi MaBouDi et al.Mar 10, 2021
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Abstract Active vision, the ability of the visual system to actively sample and select relevant information out of a visual scene through eye and head movements, has been explored in a variety of animal species. Small-brained animals such as insects might rely even more on sequential acquisition of pattern features since there might be less parallel processing capacity in their brains than in vertebrates. To investigate how active vision strategies enable bees to solve visual tasks, here, we employed a simple visual discrimination task in which individual bees were presented with a multiplication symbol and a 45° rotated version of the same pattern (“plus sign”). High-speed videography of unrewarded tests and analysis of the bees’ flight paths shows that only a small region of the pattern is inspected before successfully accepting a target or rejecting a distractor. The bees’ scanning behaviour of the stimuli differed for plus signs and multiplication signs, but for each of these, the flight behaviour was consistent irrespective of whether the pattern was rewarding or unrewarding. Bees typically oriented themselves at ~±30° to the patterns such that only one eye had an unobscured view of stimuli. There was a significant preference for initially scanning the left side of the stimuli. Our results suggest that the bees’ movement may be an integral part of a strategy to efficiently analyse and encode their environment. Summary statement Automated video tracking and flight analysis is proposed as the next milestone in understanding mechanisms underpinning active vision and cognitive visual abilities of bees.
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Magnitude-sensitive reaction times reveal non-linear time costs in multi-alternative decision-making

James Marshall et al.May 5, 2021
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Abstract Optimality analysis of value-based decisions in binary and multi-alternative choice settings predicts that reaction times should be sensitive only to differences in stimulus magnitudes, but not to overall absolute stimulus magnitude. Yet experimental work in the binary case has shown magnitude sensitive reaction times, and theory shows that this can be explained by switching from linear to geometric time costs, but also by nonlinear subjective utility. Thus disentangling explanations for observed magnitude sensitive reaction times is difficult. Here for the first time we extend the theoretical analysis of geometric time-discounting to ternary choices, and present novel experimental evidence for magnitude-sensitivity in such decisions, in both humans and slime moulds. We consider the optimal policies for all possible combinations of linear and geometric time costs, and linear and nonlinear utility; interestingly, geometric discounting emerges as the predominant explanation for magnitude sensitivity.
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Asynchrony rescues statistically-optimal group decisions from information cascades through emergent leaders

Andreagiovanni Reina et al.Apr 7, 2022
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Abstract It is usually assumed that information cascades are most likely to occur when an early but incorrect opinion spreads through the group. Here we analyse models of confidence-sharing in groups and reveal the opposite result: simple but plausible models of naïve Bayesian decision-making exhibit information cascades when group decisions are synchronous; however, when group decisions are asynchronous, the early decisions reached by Bayesian decision makers tend to be correct, and dominate the group consensus dynamics. Thus early decisions actually rescue the group from making errors, rather than contribute to it. We explore the likely realism of our assumed decision-making rule with reference to the evolution of mechanisms for aggregating social information, and known psychological and neuroscientific mechanisms.
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Better tired than lost: turtle ant trail networks favor coherence over shortest paths

Arjun Chandrasekhar et al.Jul 26, 2019
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Creating a routing backbone is a fundamental problem in both biology and engineering. The routing backbone of arboreal turtle ants ( Cephalotes goniodontus ) connects many nests and food sources using trail pheromone. Unlike species that forage on the ground, arboreal ants are constrained to form trail networks along branches and vines within the vegetation. We examined what objectives the ant networks meet by comparing the observed turtle ant trail networks with alternative networks of random, hypothetical trails in the same surrounding vegetation. We found that turtle ant trail networks favor coherence, keeping the ants together on the trails, rather than minimizing the distance traveled along edges in the graph. The ants’ trails minimized the number of nodes traversed, reducing the opportunity for ants to get lost at each node, and favored nodes with 3D configurations most easily reinforced by pheromone, reducing the opportunities for ants to diverge onto different paths. Thus, rather than forming the shortest paths, the ant networks take advantage of natural variation in the environment to promote the maintenance of a coherent trail that ensures that ants stay connected along the routing backbone.
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Interactions between immunotoxicants and parasite stress: implications for host health

Ross Booton et al.Sep 28, 2017
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Many organisms face a wide variety of biotic and abiotic stressors which reduce individual survival, interacting synergistically to further reduce fitness. Here we studied the effects of two such synergistically interacting stressors; immunotoxicant exposure and parasite infection. We model the dynamics of a within-host infection and the associated immune response of an individual. We consider both the indirect sub-lethal effects on immunosuppression and the direct effects on health and mortality of individuals exposed to toxicants. We demonstrate that sub-lethal exposure to toxicants can promote infection through the suppression of the immune system. This happens through the depletion of the immune response which causes rapid proliferation in parasite load. In addition, high toxicant exposure can alter cellular regulation and cause the breakdown of normal healthy tissue, from which we infer higher mortality risk of the host. We classify this breakdown into three phases of increasing toxicant stress, and demonstrate the range of conditions under which toxicant exposure causes failure at the within-host level. These phases are determined by the relationship between the immunity status, overall cellular health and the level of toxicant exposure. We discuss the implications of our model in the context of individual honey bee health. Our model provides an assessment of how pesticide stress and infection interact to cause the synergistic breakdown of the within-host dynamics of individual honey bees.
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Abstract concept learning in a simple neural network inspired by the insect brain

Alex Cope et al.Feb 20, 2018
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Abstract The capacity to learn abstract concepts such as ‘sameness’ and ‘difference’ is considered a higher-order cognitive function, typically thought to be dependent on top-down neocortical processing. It is therefore surprising that honey bees apparantly have this capacity. Here we report a model of the structures of the honey bee brain that can learn same-ness and difference, as well as a range of complex and simple associative learning tasks. Our model is constrained by the known connections and properties of the mushroom body, including the protocerebral tract, and provides a good fit to the learning rates and performances of real bees in all tasks, including learning sameness and difference. The model proposes a novel mechanism for learning the abstract concepts of ‘sameness’ and ‘difference’ that is compatible with the insect brain, and is not dependent on top-down or executive control processing.
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Inhibition and excitation shape activity selection: effect of oscillations in a decision-making circuit

Thomas Bose et al.Jul 20, 2018
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Decision-making is a complex task and requires adaptive mechanisms that facilitate efficient behaviour. Here, we consider a neural circuit that guides the behaviour of an animal in ongoing binary choice tasks. We adopt an inhibition motif from neural network theory and propose a dynamical system characterized by nonlinear feedback, which links mechanism (the implementation of the neural circuit) and function (increasing reproductive value). A central inhibitory unit influences evidence-integrating excitatory units, which in our terms correspond to motivations competing for selection. We determine the parameter regime where the animal exhibits improved decision-making behaviour, and explain different behavioural outcomes by making the link between bifurcation analysis of the nonlinear neural circuit model and decision-making performance. We find that the animal performs best if it tunes internal parameters of the neural circuit in accordance with the underlying bifurcation structure. In particular, variation of inhibition strength and excitation-over-inhibition ratio have a crucial effect on the decision outcome, by allowing the animal to break decision deadlock and to enter an oscillatory phase that describes its internal motivational state. Our findings indicate that this oscillatory phase may improve the overall performance of the animal in an ongoing foraging task. Our results underpin the importance of an integrated functional and mechanistic study of animal activity selection.
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Honey bees solve a multi-comparison ranking task by probability matching

HaDi MaBouDi et al.Mar 2, 2020
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Honey bees forage on a range of flowers, all of which can vary unpredictably in the amount and type of rewards they offer. In this environment bees are challenged with maximising the resources they gather for their colony. That bees are effective foragers is clear, but how bees solve this type of complex multi-choice task is unknown. Here we challenged bees with a five-comparison choice task in which five colours differed in their probability of offering reward and punishment. The colours were ranked such that high ranked colours were more likely to offer reward, and the ranking was unambiguous. Bees choices in unrewarded tests matched their individual experiences of reward and punishment of each colour, indicating bees solved this test not by comparing or ranking colours but by matching their preferences to their history of reinforcement for each colour. We used a computational model to explore the feasibility of this probability matching strategy for the honey bee brain. The model suggested a structure like the honey bee mushroom body with reinforcement-related plasticity at both input and output was sufficient for this cognitive strategy. We discuss how probability matching enables effective choices to be made without a need to compare any stimuli directly, and the utility and limitations of this simple cognitive strategy for foraging animals.
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Negative feedback may suppress variation to improve collective foraging performance

Andreagiovanni Reina et al.Apr 23, 2020
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Abstract Social insect colonies use negative as well as positive feedback signals to regulate foraging behaviour. In ants and bees individual foragers have been observed to use negative pheromones or mechano-auditory signals to indicate that forage sources are not ideal, for example being unrewarded, crowded, or dangerous. Here we propose an additional function for negative feedback signals during foraging, variance reduction. We show that while on average populations will converge to desired distributions over forage patches both with and without negative feedback signals, in small populations negative feedback reduces variation around the target distribution compared to the use of positive feedback alone. Our results are independent of the nature of the target distribution, providing it can be achieved by foragers collecting only local information. Since robustness is a key aim for biological systems, and deviation from target foraging distributions may be costly, we argue that this could be a further important and hitherto overlooked reason that negative feedback signals are used by foraging social insects.
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A neuromorphic model of active vision shows spatio-temporal encoding in lobula neurons can aid pattern recognition in bees

HaDi MaBouDi et al.Jun 6, 2023
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Abstract Bees possess remarkable cognitive abilities in on-the-fly visual learning, making them an ideal model for studying active information acquisition and representation. In this study, we investigated the minimal circuitry required for active vision in bees by considering their flight behaviours during visual pattern scanning. By developing a neural network model inspired by the insect visual system, we examined the influence of scanning behaviour on optic lobe connectivity and neural activity. Through the incorporation of non-associative learning and exposure to diverse natural images, we obtained compelling results that align with neurobiological observations. Our findings reveal that active scanning and non-associative learning dynamically shape the connectivity within the visual lobe, resulting in an efficient representation of visual input. Interestingly, we observed self-organization in orientation-selective neurons in the lobula region, characterized by sparse responses to orthogonal bar movements. These dynamic orientation-selective cells cover various orientations, exhibiting a bias towards the speed and contrast of input sampling. To assess the effectiveness of this spatiotemporal coding for pattern recognition, we integrated our model with the mushroom body circuitry underlying associative learning. Notably, our model demonstrated impressive performance across several pattern recognition tasks, suggesting a similar coding system within the bee visual system. Overall, this study integrates behavioural experiments, neurobiological findings, and computational models to reveal how complex visual features can be condensed through spatiotemporal encoding in the lobula neurons, facilitating efficient sampling of visual cues for identifying rewarding foraging resources. Our findings have broader implications for understanding active vision in diverse animals, including humans, and offer valuable insights for the application of bio-inspired principles in the design of autonomous robots.
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