Despite clear evidence linking basal ganglia control to habits, it remains unclear through what mechanisms this control occurs. Here, we demonstrate that a key function of the dorsolateral striatum (DLS) is to regulate the vigor of a learned behavior at the moment of initiation in a habit-promoting manner. Shifts in vigor by phasic DLS perturbations coincide closely with how outcome-insensitive (i.e., habitual) the behaviors are in both response-based and cue-based task situations. Surprisingly, the control over habit strength by way of changes in vigor occurs without consistent changes in accuracy, suggesting that mechanisms controlling habit and vigor are dissociable from performance governed task rules. Finally, we show that increased DLS activity improves vigor preferentially when learned outcome values are stable, while reduced DLS activity dampens vigor preferentially when outcome values change. These data indicate that improving action vigor could be a principle route by which the basal ganglia facilitate habits.

Abstract The dorsolateral striatum (DLS) is linked to the learning and honing of action routines. However, the DLS is also important for performing behaviors that have been successful in the past. The learning function can be thought of as prospective, helping to plan ongoing actions to be efficient and often optimal. The performance function is more retrospective, helping the animal continue to behave in a way that had worked previously. How the DLS manages this all is curious. What happens when a learned behavior becomes sub-optimal due to environment changes. In this case, the prospective function of the DLS would cause animals to (adaptively) learn and plan more optimal actions. In contrast, the retrospective function would cause animals to (maladaptively) favor the old behavior. Here we find that, during a change in learned task rules, DLS inhibition causes animals to adjust less rapidly to the new task (and to behave less vigorously) in a ‘maladaptive’ way. Yet, when the task is changed back to the initially learned rules, DLS inhibition instead causes a rapid and vigorous adjustment of behavior in an ‘adaptive’ way. These results show that inhibiting the DLS biases behavior towards initially acquired strategies, implying a more retrospective outlook in action selection when the DLS is offline. Thus, an active DLS could encourage planning and learning action routines more prospectively. Moreover, the DLS control over behavior can appear to be either advantageous/flexible or disadvantageous/inflexible depending on task context, and its control over vigor can change depending on task context. Significant Statement Basal ganglia networks aid behavioral learning (a prospective planning function) but also favor the use of old behaviors (a retrospective performance function), making it unclear what happens when learned behaviors become suboptimal. Here we inhibit the dorsolateral striatum (DLS) as animals encounter a change in task rules, and again when they shift back to those learned task rules. DLS inhibition reduces adjustment to new task rules (and reduces behavioral vigor), but it increases adjustment back to the initially learned task rules later (and increases vigor). Thus, in both cases, DLS inhibition favored the use of the initially learned behavioral strategy, which could appear either maladaptive or adaptive. We suggest that the DLS might promote a prospective orientation of action control.