Evolution of insect resistance to transgenic crops containing Bacillus thuringiensis (Bt) genes is a serious threat to the sustainability of this technology. However, field resistance related to the reduced efficacy of Bt maize has not been documented in any lepidopteran pest in the mainland U.S. after 18 years of intensive Bt maize planting. Here we report compelling evidence of field resistance in the fall armyworm, Spodoptera frugiperda (J.E. Smith), to Cry1F maize (TC 3507) in the southeastern region of the U.S. An F2 screen showed a surprisingly high (0.293) Cry1F resistance allele frequency in a population collected in 2011 from non-Bt maize in south Florida. Field populations from non-Bt maize in 2012-2013 exhibited 18.8-fold to >85.4-fold resistance to purified Cry1F protein and those collected from unexpectedly damaged Bt maize plants at several locations in Florida and North Carolina had >85.4-fold resistance. In addition, reduced efficacy and control failure of Cry1F maize against natural populations of S. frugiperda were documented in field trials using Cry1F-based and pyramided Bt maize products in south Florida. The Cry1F-resistant S. frugiperda also showed a low level of cross-resistance to Cry1A.105 and related maize products, but not to Cry2Ab2 or Vip3A. The occurrence of Cry1F resistance in the U.S. mainland populations of S. frugiperda likely represents migration of insects from Puerto Rico, indicating the great challenges faced in achieving effective resistance management for long-distance migratory pests like S. frugiperda.

In 2013, the sugarcane aphid, Melanaphis sacchari (Zehntner) (Hemiptera: Aphididae), a new invasive pest of sorghum species in North America, was confirmed on sorghum in 4 states and 38 counties in the United States. In 2015, the aphid was reported on sorghum in 17 states and over 400 counties as well as all sorghum-producing regions in Mexico. Ability to overwinter on living annual and perennial hosts in southern sorghum-producing areas and wind-aided movement of alate aphids appear to be the main factors in its impressive geographic spread in North America. Morphological characteristics of the sugarcane aphid include dark tarsi, cornicles, and antennae, allowing easy differentiation from other aphids on the crop. Sugarcane aphid damages sorghum by removing sap and covering plants with honeydew, causing general plant decline and yield loss. Honeydew and sooty mold can disrupt harvesting. The aphid's high reproductive rate on susceptible sorghum hybrids has resulted in reports of yield loss ranging from 10% to greater than 50%. In response, a combination of research-based data and field observations has supported development of state extension identification, scouting, and treatment guides that aid in initiating insecticide applications to prevent yield losses. Highly efficacious insecticides have been identified and when complemented by weekly scouting and use of thresholds, economic loss by sugarcane aphid can be minimized. Some commercial sorghum hybrids are partially resistant to the aphid, and plant breeders have identified other lines with sugarcane aphid resistance. A very diverse community of predators and parasitoids of sugarcane aphid has been identified, and their value to limit sugarcane aphid population growth is under investigation.

Abstract Insect crop pests threaten global food security. This threat is amplified through the spread of nonnative species and through adaptation of native pests to control measures. Adaptations such as pesticide resistance can result from selection on variation within a population, or through gene flow from another population. We investigate these processes in an economically important noctuid crop pest, Helicoverpa zea, which has evolved resistance to a wide range of pesticides. Its sister species Helicoverpa armigera, first detected as an invasive species in Brazil in 2013, introduced the pyrethroid-resistance gene CYP337B3 to South American H. zea via adaptive introgression. To understand whether this could contribute to pesticide resistance in North America, we sequenced 237 H. zea genomes across 10 sample sites. We report H. armigera introgression into the North American H. zea population. Two individuals sampled in Texas in 2019 carry H. armigera haplotypes in a 4 Mbp region containing CYP337B3. Next, we identify signatures of selection in the panmictic population of nonadmixed H. zea, identifying a selective sweep at a second cytochrome P450 gene: CYP333B3. We estimate that its derived allele conferred a ∼5% fitness advantage and show that this estimate explains independently observed rare nonsynonymous CYP333B3 mutations approaching fixation over a ∼20-year period. We also detect putative signatures of selection at a kinesin gene associated with Bt resistance. Overall, we document two mechanisms of rapid adaptation: the introduction of fitness-enhancing alleles through interspecific introgression, and selection on intraspecific variation.

ABSTRACT Transgenic corn and cotton expressing Cry and Vip insecticidal proteins from the bacterium, Bacillus thuringiensis (Bt), have been a valuable tool for the management of lepidopteran pests. In 2019, a Vip3Aa-resistant strain of Helicoverpa zea (CEW-Vip-RR) was isolated from F 2 screens of field populations in Texas. Characterizing the resistance mechanism in this strain is important for predicting the sustained efficacy of current commercial Bt traits and guiding the development of future transgenic traits. Resistance to insecticidal proteins in Bt traits is commonly associated with reduced toxin binding, with the exception of Vip3Aa resistance being associated to altered proteolytic processing in the insect host gut. Therefore, Vip3Aa protoxin processing was tested by incubation with midgut fluids from CEW-Vip-RR relative to a susceptible strain (CEW-SS). Finding no significant processing differences, alterations in Vip3Aa binding were tested by comparing binding of radiolabeled and biotinylated Vip3Aa toxin to midgut brush border membrane vesicles (BBMV) from CEW-Vip-RR and CEW-SS larvae. Specific Vip3Aa binding to CEW-Vip-RR BBMV in these experiments was consistently reduced when compared with CEW-SS BBMV. These results support that an altered Vip3Aa- receptor is associated with resistance in CEW-Vip-RR. Understanding this resistance mechanism could have important implications for resistance management decisions considering widespread Cry1 and Cry2 resistance in H. zea populations. IMPORTANCE Helicoverpa zea is a major crop pest in the United States that is managed with transgenic corn and cotton producing insecticidal proteins from the bacterium, Bacillus thuringiensis (Bt). However, H. zea has evolved widespread resistance to the Cry proteins produced in Bt corn and cotton, leaving Vip3Aa as the only plant incorporated protectant in Bt crops consistently providing excellent control of H. zea . The benefits provided by Bt crops will be substantially reduced if widespread Vip3Aa resistance develops in H. zea field populations. Therefore, it is important to identify resistance alleles and mechanisms that contribute to Vip3Aa resistance to ensure that informed resistance management strategies are implemented. This study is the first report of reduced binding of Vip3Aa to midgut receptors associated with resistance.

Transgenic crops producing crystalline (Cry) proteins from the bacterium Bacillus thuringiensis (Bt) have been used extensively to control some major crop pests. However, many populations of the noctuid moth Helicoverpa zea , one of the most important crop pests in the United States, have evolved practical resistance to several Cry proteins including Cry1Ac. Although mutations in single genes that confer resistance to Cry proteins have been identified in lab-selected and gene-edited strains of H. zea and other lepidopteran pests, the genetic basis of field-evolved resistance to Cry proteins in H. zea has remained elusive. We used a genomic approach to analyze the genetic basis of field-evolved resistance to Cry1Ac in 937 H. zea derived from 17 sites in seven states of the southern United States. We found evidence for extensive gene flow among all populations studied. Field-evolved resistance was not associated with mutations in 20 single candidate genes previously implicated in resistance or susceptibility to Cry proteins in H. zea or other lepidopterans. Instead, resistance in field samples was associated with increased copy number of a cluster of nine trypsin genes. However, trypsin gene amplification occurred in a susceptible sample and not in all resistant samples, implying that this amplification does not always confer resistance and mutations in other genes also contribute to field-evolved resistance to Cry1Ac in H. zea . The mismatch between lab-generated and field-evolved resistance in H. zea is unlike other cases of Bt resistance and reflects challenges for managing this pest.

Insect crop pests threaten global food security. This threat is amplified through the spread of non-native species and the evolution of pesticide resistance, which can be introduced to a population though de novo mutation or gene flow. We investigate these processes in an economically important noctuid crop pest, Helicoverpa zea, which has rapidly evolved resistance to several pesticides. Its sister species Helicoverpa armigera, first detected as an invasive species in Brazil in 2013, introduced the pyrethroid resistance gene CYP337B3 to South American H. zea via introgression. To understand whether this contributes to pesticide resistance in North America, we sequenced 237 H. zea genomes across 10 sample sites in the US. First, we report H. armigera introgression into the North American H. zea population. Two individuals sampled in Texas in 2019 carry H. armigera haplotypes in a 4Mbp region containing CYP337B3. Second, we show that the remarkable dispersal ability of H. zea results in a panmictic North American population. Third, we detect signatures of selection in non-admixed H. zea, identifying a selective sweep at a second pesticide resistance locus with a similar name: CYP333B3. We estimate that its derived allele conferred a ~4.9% fitness advantage and show that this estimate explains independently observed rare nonsynonymous CYP333B3 mutations approaching fixation over a ~20-year period. We also detect putative signatures of selection at a kinesin gene associated with Bt resistance. Our results show that pesticide resistance in H. zea evolved rapidly and recently via two independent mechanisms: interspecific introgression and rapid intraspecific adaptation.

Cotton leafroll dwarf virus (CLRDV), transmitted by the cotton aphid ( Aphis gossypii Glover), was first confirmed in upland cotton ( Gossypium hirsutum L.) in Alabama, U.S.A., in 2017. Subsequent observations of symptomatic plants followed by virus infection confirmation via reverse transcriptase PCR (RT-PCR) were made in neighboring states in 2018. To assess the distribution and incidence of CLRDV and the occurrence of presumed symptoms across the southern cotton belt, a multidisciplinary team established sentinel plot survey sites at 16 experiment stations in 11 states stretching from Texas to Virginia and Tennessee to Florida beginning in 2019. Field trials were conducted over a 3-year period using multiple cotton cultivars that were adjusted annually. Cotton plots were evaluated at each location by a single evaluator to attempt to correlate symptom occurrence across the cotton-growing region with virus incidence in cotton plant tissues using RT-PCR. Symptom incidence, based on visual estimation of plants in each plot with presumed symptoms, differed across the region and ranged from 0 to 75%, with a low average over all locations of 11.4% in 2021 to an average high of 28.0% in 2020. Though symptom incidence suggested the presence of CLRDV, there were instances where apparent symptoms were observed but virus presence was not confirmed by RT-PCR. CLRDV has since been confirmed from all locations, which suggests that it has become endemic in cotton production areas throughout the eastern range of the United States. [Formula: see text] Copyright © 2024 The Author(s). This is an open access article distributed under the CC BY-NC-ND 4.0 International license .