Abstract The reconstruction of bacterial and archaeal genomes from shotgun metagenomes has enabled insights into the ecology and evolution of environmental and host-associated microbiomes. Here we applied this approach to >10,000 metagenomes collected from diverse habitats covering all of Earth’s continents and oceans, including metagenomes from human and animal hosts, engineered environments, and natural and agricultural soils, to capture extant microbial, metabolic and functional potential. This comprehensive catalog includes 52,515 metagenome-assembled genomes representing 12,556 novel candidate species-level operational taxonomic units spanning 135 phyla. The catalog expands the known phylogenetic diversity of bacteria and archaea by 44% and is broadly available for streamlined comparative analyses, interactive exploration, metabolic modeling and bulk download. We demonstrate the utility of this collection for understanding secondary-metabolite biosynthetic potential and for resolving thousands of new host linkages to uncultivated viruses. This resource underscores the value of genome-centric approaches for revealing genomic properties of uncultivated microorganisms that affect ecosystem processes.

Abstract Prochlorococcus are the most abundant photosynthetic organisms in the modern ocean. A massive DNA loss event occurred in their early evolutionary history, leading to highly reduced genomes in nearly all lineages, as well as enhanced efficiency in both nutrient uptake and light absorption. The environmental landscape that shaped this ancient genome reduction, however, remained unknown. Through careful molecular clock analyses, we established that this Prochlorococcus genome reduction occurred during the Neoproterozoic Snowball Earth climate catastrophe. The lethally low temperature and exceedingly dim light during the Snowball Earth event would have inhibited Prochlorococcus growth and proliferation and caused severe population bottlenecks. These bottlenecks are recorded as an excess of deleterious mutations that accumulated across genomic regions in the descendant lineages. Prochlorococcus adaptation to extreme environmental conditions during Snowball Earth intervals can be inferred by tracing the evolutionary paths of genes that encode key metabolic potential. This metabolic potential includes modified lipopolysaccharide structure, strengthened peptidoglycan biosynthesis, the replacement of a sophisticated circadian clock with an hourglass-like mechanism that resets daily for dim light adaption, and the adoption of ammonia diffusion as an efficient membrane transporter-independent mode of nitrogen acquisition. In this way, the Neoproterozoic Snowball Earth event altered the physiological characters of Prochlorococcus , shaping their ecologically vital role as the most abundant primary producers in the modern oceans.

Summary Dietary fibers are potent modulators of immune responses that can restrain inflammation in multiple disease contexts. However, dietary fibers encompass a biochemically diverse family of carbohydrates, and it remains unknown how different fiber sources influence immunity. In a head-to-head comparison of four different high-fiber diets, we demonstrate a unique and potent ability of guar gum to reduce neuroinflammation in experimental autoimmune encephalomyelitis (EAE), a T cell-mediated mouse model of multiple sclerosis. CD4 + T cells from guar gum-fed mice have blunted Th1-skewing, reduced migratory capacity, and limited activation and proliferative capabilities. These changes are not explained by guar gum-specific alterations to the microbiota at the 16S rRNA level, nor by specific alterations in short chain fatty acids. These findings demonstrate specificity in the host response to fiber sources, and define a new pathway of fiber-induced CD4 + T cell immunomodulation that protects against pathologic neuroinflammation.

Abstract Autoimmune disorders like type 1 diabetes (T1D) are complex diseases caused by numerous factors including both genetic variance and environmental influences. Two such exogenous factors, intestinal microbial composition and enterovirus infection, have been independently associated with T1D onset in both humans and animal models. Since environmental factors rarely work in isolation, we examined the cross-talk between the microbiome and Coxsackievirus B4 (CVB4), an enterovirus that accelerates T1D onset in non-obese diabetic (NOD) mice. We demonstrate that CVB4-infection induced restructuring of the intestinal microbiome prior to T1D onset that was associated with thinning of the mucosal barrier, bacterial translocation to the pancreatic lymph node, and increased detection of circulating and intestinal commensal-reactive antibodies. Notably, the CVB4-induced change in community composition was strikingly similar to that of uninfected NOD mice that spontaneously developed diabetes, thus implying a mutual “diabetogenic” microbiome. Furthermore, fecal microbiome transfer (FMT) of the diabetogenic microbiota from CVB4-infected mice was sufficient to enhance T1D susceptibility in naïve NOD recipients. These findings support a model whereby CVB infection disrupts the microbiome and intestinal homeostasis in a way that promotes activation of autoreactive immune cells and T1D.

Prochlorococcus are the smallest and most abundant photosynthetic organisms on Earth, contributing up to 50% of the chlorophyll in the oligotrophic oceans. Despite being important in regulating the carbon cycle in today's ocean, the ecological significance of Prochlorococcus in Earth's history remains elusive. Our new robustly calibrated molecular clock reveals that Prochlorococcus emerged in the deep photic zone of the Tonian oceans. The classical antenna for light harvesting in Cyanobacteria, the phycobilisome, was replaced in Prochlorococcus by the chlorophyll‐based light‐harvesting complex enabling more efficient use of blue light that penetrated to deeper water. Importantly, Prochlorococcus colonization of deep water enhanced access to phosphate, which was rich in upwelled seawater, but likely scarce in the Tonian surface ocean, promoting expansion of Prochlorococcus and associated photosynthetic oxygen production. Colonization of deeper waters would also have improved access to ammonium, leading to the neutral loss of nitrate utilization genes. Our research thus documents the conspicuous emergence of new photosynthetic bacterial lineages in the run-up to the Neoproterozoic oxygenation event, implying an additional layer of eco-evolutionary complexity during this pivotal interval in Earth's history.

Seawater sulfate (SO42−) concentrations have changed by orders of magnitude in response to atmospheric and ocean redox dynamics throughout Earth’s history. A fundamental model that constrains seawater SO42− dynamics based on the principles of mass balance, however, is still lacking. Here, we used a dynamical systems approach to determine the effects of global source and sink strengths on seawater SO42− concentrations. Our stochastic analysis of the SO42− mass balance revealed two most probable seawater SO42− concentration ranges: one under widespread oceanic anoxic conditions with SO42− concentrations <1000 µM, and the other with SO42− concentrations around or above 10,000 µM under widely oxygenated ocean conditions. Swings between these two seawater SO42− concentration ranges are notably evident during the Phanerozoic Eon and developed in response to reoccurring oceanic anoxic events. We also identified a threshold for the extent of oceanic anoxia above which seawater SO42− concentrations collapse to <1000 µM, with corresponding impacts on global biogeochemical cycles, biology, and climate.