Abstract The mammalian gut teems with beneficial microbes, yet how hosts acquire these symbionts remains poorly understood. Research in primates suggests that microbes can be picked up via social contact, but the role of social interactions in non-group-living species remains unexplored. Here, we use a passive tracking system to collect high resolution spatiotemporal activity data from wild mice ( Apodemus sylvaticus ). Social network analysis revealed social association strength to be the strongest predictor of microbiota similarity among individuals, controlling for factors including spatial proximity and kinship, which had far smaller or nonsignificant effects. This social effect was limited to interactions involving males (male-male and male-female), implicating sex-dependent behaviours as driving processes. Social network position also predicted microbiota richness, with well-connected hub individuals having the most diverse microbiotas. Overall, these findings suggest social contact provides a key transmission pathway for gut symbionts even in relatively asocial mammals, that strongly shapes the adult gut microbiota. This work underlines the potential for individuals to pick up beneficial symbionts as well as pathogens from social interactions.

Abstract The gut microbiome performs many important functions in mammalian hosts, with community composition shaping its functional role. However, what factors drive individual microbiota variation in wild animals and to what extent these are predictable or idiosyncratic across populations remains poorly understood. Here, we use a multi-population dataset from a common rodent species (the wood mouse, Apodemus sylvaticus ), to test whether a consistent set of ‘core’ gut microbes is identifiable in this species, and to what extent the predictors of microbiota variation are consistent across populations. Between 2014 and 2018 we used capture-mark-recapture and 16S rRNA profiling to intensively monitor two wild UK mouse populations and their gut microbiota, as well as characterising the microbiota from a laboratory-housed colony of the same species. Although broadly similar at high taxonomic levels and despite being only 50km apart, the two wild populations did not share a single bacterial amplicon sequence variant (ASV). Meanwhile, the laboratory-housed colony shared many ASVs with one of the wild populations from which it is thought to have been founded decades ago. Despite strong taxonomic divergence in the microbiota, the factors predicting compositional variation in each wild population were remarkably similar. We identified a strong and consistent pattern of seasonal microbiota restructuring that occurred at both sites, in all years, and within individual mice. While the microbiota was highly individualised, seasonal convergence in the gut microbiota among individuals occurred in late winter/early spring. These findings reveal highly repeatable seasonal gut microbiota dynamics across distinct populations of this species, despite divergent taxa being involved. Providing a platform for future work to understand the drivers and functional implications of such predictable seasonal microbiome restructuring, including whether it might provide the host with adaptive seasonal phenotypic plasticity.

The skin of animals is enveloped by a symbiotic microscopic ecosystem known as the microbiome. The host and microbiome exhibit a mutualistic relationship, collectively forming a single evolutionary unit sometimes referred to as a holobiont. Although the holobiome theory highlights the importance of the microbiome, little is known about how the skin microbiome contributes to protecting the host. Existing studies focus on humans or captive animals, but research in wild animals is in its infancy. Specifically, the protective role of the skin microbiome in hibernating animals remains almost entirely overlooked. This is surprising, considering the massive population declines in hibernating North American bats caused by the fungal pathogen Pseudogymnoascus destructans, which causes white-nose syndrome. Hibernation offers a unique setting in which to study the function of the microbiome because, during torpor, the host9s immune system becomes suppressed, making it susceptible to infection. We conducted a systematic review of peer-reviewed literature on the protective role of the skin microbiome in non-human animals. We selected 230 publications that mentioned pathogen inhibition by microbes residing on the skin of the host animal. We found that the majority of studies were conducted in North America and focused on the bacterial microbiome of amphibians infected by the chytrid fungus. Despite mentioning pathogen inhibition by the skin microbiome, only 30,4 % of studies experimentally tested the actual antimicrobial activity of symbionts. Additionally, only 7,8 % of all publications studied defensive cutaneous symbionts during hibernation. With this review, we want to highlight the knowledge gap surrounding skin microbiome research in hibernating animals. For instance, research looking to mitigate the effects of white-nose syndrome in bats should focus on the antifungal microbiome of Palearctic bats, as they survive exposure to the Pseudogymnoascus destructans -pathogen during hibernation. We also recommend future studies prioritize lesser-known microbial symbionts, such as fungi, and investigate the effects of a combination of anti-pathogen microbes, as both areas of research show promise as probiotic treatments. By incorporating the protective skin microbiome into disease mitigation strategies, conservation efforts can be made more effective.

Abstract The mammalian gut microbiota influences a wide array of phenotypes and is considered a key determinant of fitness, yet knowledge about the transmission routes by which gut microbes colonise hosts in natural populations remains limited. Here, we use an intensively studied wild population of wood mice ( Apodemus sylvaticus ) to examine how vertical (maternal) and horizontal (social) transmission routes influence gut microbiota composition throughout life. We identify independent signals of maternal transmission (sharing of taxa between a mother and her offspring) and social transmission (sharing of taxa predicted by the social network), whose relative magnitudes shift as hosts age. In early life, gut microbiota composition is predicted to a similar extent by both maternal and social relationships, but by adulthood the impact of maternal transmission becomes undetectable, leaving only a signal of social transmission. By exploring which taxa drive the maternal transmission signal, we further identify a candidate maternally-transmitted bacterial family in wood mice, the Lactobacillaceae . Overall, our findings suggest a shifting transmission landscape for wild mice, with a mother’s influence on microbiota composition waning as offspring age, while the impact of social contacts remains strong and consistent.