Abstract Movement-related neuronal discharge in ventral tegmental area (VTA) and ventral pallidum (VP) is inconsistently observed across studies. One possibility is that some neurons are movement-related and others are not. Another possibility is that the precise behavioral conditions matter - that a single neuron can be movement related under certain behavioral states but not others. We recorded single VTA and VP neurons in birds transitioning between singing and non-singing states, while monitoring body movement with microdrive-mounted accelerometers. Many VP and VTA neurons exhibited body movement-locked activity exclusively when the bird was not singing. During singing, VP and VTA neurons could switch off their tuning to body movement and become instead precisely time-locked to specific song syllables. These changes in neuronal tuning occurred rapidly at state boundaries. Our findings show that movement-related activity in limbic circuits can be gated by behavioral context. Significance statement Neural signals in the limbic system have long been known to represent body movements as well as reward. Here we show that single neurons dramatically change their tuning to movements when a bird starts to sing.

Precise control of the tongue is necessary for drinking, eating, and vocalizing. Yet because tongue movements are fast and difficult to resolve, neural control of lingual kinematics remains poorly understood. We combine kilohertz frame-rate imaging and a deep-learning based artificial neural network to resolve 3D tongue kinematics in mice performing a cued lick task. Cue-evoked licks exhibit previously unobserved fine-scale movements which, like a hand searching for an unseen object, were produced after misses and were directionally biased towards remembered locations. Photoinhibition of anterolateral motor cortex (ALM) abolished these fine-scale adjustments, resulting in well-aimed but hypometric licks that missed the spout. Our results show that cortical activity is required for online corrections during licking and reveal novel, limb-like dynamics of the mouse tongue as it reaches for, and misses, targets.

Attending to mistakes while practicing alone provides opportunities for learning, but self-evaluation during audience-directed performance could distract from ongoing execution. It remains unknown how animals switch between practice and performance modes, and how evaluation systems process errors across distinct performance contexts. We recorded from striatal-projecting dopamine (DA) neurons as male songbirds transitioned from singing alone to singing female-directed courtship song. In the presence of the female, singing-related performance error signals were reduced or gated off and DA neurons were instead phasically activated by female vocalizations. Mesostriatal DA neurons can thus dynamically change their tuning with changes in social context.

SUMMARY Many motor skills are learned by comparing ongoing behavior to internal performance benchmarks. Dopamine neurons encode performance error in behavioral paradigms where error is externally induced, but it remains unknown if dopamine also signals the quality of natural performance fluctuations. Here we recorded dopamine neurons in singing birds and examined how spontaneous dopamine spiking activity correlated with natural fluctuations in ongoing song. Antidromically identified basal ganglia-projecting dopamine neurons correlated with recent, and not future, song variations, consistent with a role in evaluation, not production. Furthermore, dopamine spiking was suppressed following the production of outlying vocal variations, consistent with a role for active song maintenance. These data show for the first time that spontaneous dopamine spiking can evaluate natural behavioral fluctuations unperturbed by experimental events such as cues or rewards.

Abstract Skill learning requires motor output to be evaluated against internal performance benchmarks. In songbirds, ventral tegmental area (VTA) dopamine neurons (DA) signal performance errors important for learning, but it remains unclear which brain regions project VTA and how these inputs may implement the sensorimotor comparisons necessary for error computation. Here we find that the songbird subthalamic nucleus (STN) projects to VTA and that STN microstimulation can excite VTA neurons. We also discover that STN receives inputs from auditory cortical and ventral pallidal brain regions previously implicated in song evaluation. In the first neural recordings from songbird STN, we discover that the activity of most STN neurons is associated with body movements and not singing, but a small fraction of neurons exhibits precise song timing and performance error signals consistent with performance evaluation. Together our results implicate the STN-VTA projection as an evolutionarily conserved pathway important for motor learning and expand the territories of songbird brain associated with song learning. New & Noteworthy Songbird subthalamic (STN) neurons exhibit song-timing and performance error signals and are interconnected with auditory pallium, ventral pallidum and ventral tegmental area, three areas important for song learning.