Abstract Environmental conditions profoundly affect plant disease development; however, the underlying molecular bases are not well understood. Here we show that elevated temperature significantly increases the susceptibility of Arabidopsis to Pseudomonas syringae pv. tomato ( Pst ) DC3000 independently of the phyB/PIF thermosensing pathway. Instead, elevated temperature promotes translocation of bacterial effector proteins into plant cells and causes a loss of ICS1-mediated salicylic acid (SA) biosynthesis. Global transcriptome analysis reveals a major temperature-sensitive node of SA signalling, impacting ~60% of benzothiadiazole (BTH)-regulated genes, including ICS1 and the canonical SA marker gene, PR1 . Remarkably, BTH can effectively protect Arabidopsis against Pst DC3000 infection at elevated temperature despite the lack of ICS1 and PR1 expression. Our results highlight the broad impact of a major climate condition on the enigmatic molecular interplay between temperature, SA defence and function of a central bacterial virulence system in the context of a widely studied susceptible plant–pathogen interaction.

Abstract Since they emerged ~125 million years ago, flowering plants have evolved to dominate the terrestrial landscape and survive in the most inhospitable environments on earth. At their core, these adaptations have been shaped by changes in numerous, interconnected pathways and genes that collectively give rise to emergent biological phenomena. Linking gene expression to morphological outcomes remains a grand challenge in biology, and new approaches are needed to begin to address this gap. Here, we implemented topological data analysis (TDA) to summarize the high dimensionality and noisiness of gene expression data using lens functions that delineate plant tissue and stress responses. Using this framework, we created a topological representation of the shape of gene expression across plant evolution, development, and environment for the phylogenetically diverse flowering plants. The TDA-based Mapper graphs form a well-defined gradient of tissues from leaves to seeds, or from healthy to stressed samples, depending on the lens function. This suggests there are distinct and conserved expression patterns across angiosperms that delineate different tissue types or responses to biotic and abiotic stresses. Genes that correlate with the tissue lens function are enriched in central processes such as photosynthetic, growth and development, housekeeping, or stress responses. Together, our results highlight the power of TDA for analyzing complex biological data and reveal a core expression backbone that defines plant form and function. Significance statement A grand challenge in biology is to link gene expression to phenotypes across evolution, development, and the environment, but efforts have been hindered by biological complexity and dataset heterogeneity. Here, we implemented topological data analysis across thousands of gene expression datasets in phylogenetically diverse flowering plants. We created a topological representation of gene expression across plants and observed well-defined gradients of tissues from leaves to seeds, or from healthy to environmentally stressed. Using this framework, we identified a core and deeply conserved expression backbone that defines plant form and function, with key patterns that delineate plant tissues, abiotic, and biotic stresses. Our results highlight the power of topological approaches for analyzing complex biological datasets.

ABSTRACT Nannochloropsis oceanica , as other stramenopile microalgae, is rich in long-chain polyunsaturated fatty acids (LC-PUFA) such as eiconsapentaenoic acid (EPA). We observed that fatty acid desaturases (FAD) involved in LC-PUFA biosynthesis were among the strongest blue light induced genes in N. oceanica CCMP1779. Blue light was also necessary for maintaining LC-PUFA levels in CCMP1779 cells, and growth under red light led to a reduction in EPA content. Aureochromes are stramenopile specific proteins that contain a light-oxygen-voltage-sensing (LOV) domain that associates with a flavin mononucleotide and is able to sense blue light. These proteins also contain a bZIP DNA binding motif and can act as blue light regulated transcription factors by associating with a E-box like motif, which we found enriched in the promoters of blue light induced genes. We demonstrated that, in vitro , two CCMP1779 aureochromes were able to absorb blue light. Moreover, the loss or reduction of any of the three aureochromes led to a decrease in the blue light specific induction of several FADs in CCMP1779. EPA content was also significantly reduced in NoAureo 2 and NoAureo 4 mutants. Taken together, our results indicate that aureochromes mediate blue light dependent regulation of LC-PUFA content in N. oceanica CCMP1779 cells.

ABSTRACT The selection of Arabidopsis as a model organism played a pivotal role in advancing genomic science, firmly establishing the cornerstone of today ‘s plant molecular biology. Competing frameworks to select an agricultural- or ecological-based model species, or to decentralize plant science and study a multitude of diverse species, were selected against in favor of building core knowledge in a species that would facilitate genome-enabled research that could assumedly be transferred to other plants. Here, we examine the ability of models based on Arabidopsis gene expression data to predict tissue identity in other flowering plant species. Comparing different machine learning algorithms, models trained and tested on Arabidopsis data achieved near perfect precision and recall values using the K-Nearest Neighbor method, whereas when tissue identity is predicted across the flowering plants using models trained on Arabidopsis data, precision values range from 0.69 to 0.74 and recall from 0.54 to 0.64, depending on the algorithm used. Below-ground tissue is more predictable than other tissue types, and the ability to predict tissue identity is not correlated with phylogenetic distance from Arabidopsis . This suggests that gene expression signatures rather than marker genes are more valuable to create models for tissue and cell type prediction in plants. Our data-driven results highlight that, in hindsight, the assertion that knowledge from Arabidopsis is translatable to other plants is not always true. Considering the current landscape of abundant sequencing data and computational resources, it may be prudent to reevaluate the scientific emphasis on Arabidopsis and to prioritize the exploration of plant diversity.

The Orange Carotenoid Protein (OCP) governs photoprotection in the majority of cyanobacteria. It is structurally and functionally modular, comprised of a C-terminal regulatory domain (CTD), an N-terminal effector domain (NTD) and a ketocarotenoid; the chromophore spans the two domains in the ground state and translocates fully into the NTD upon illumination. Using both the canonical OCP1 and the presumably more primitive OCP2 from Fremyella diplosiphon, we show that an NTD-CTD heterodimer forms when the domains are expressed as separate polypeptides. The carotenoid is required for the heterodimeric association, assembling an orange complex which is stable in the dark. Both OCP1 and OCP2 heterodimers are photoactive, undergoing light-driven heterodimer dissociation, but differ in their ability to reassociate in darkness, setting the stage for bioengineering photoprotection in cyanobacteria as well as for developing new photoswitches for biotechnology. Additionally, we reveal that homodimeric CTD can bind carotenoid in the absence of NTD, and name this truncated variant the C-terminal domain-like Carotenoid Protein (CCP). This finding supports the hypothesis that the OCP evolved from an ancient fusion event between genes for two different carotenoid-binding proteins ancestral to the NTD and CTD. We suggest that the CCP and its homologs constitute a new family of carotenoproteins within the NTF2-like superfamily found across all kingdoms of life.