The shift from solitary to social behavior is one of the major evolutionary transitions. Primitively eusocial bumblebees are uniquely placed to illuminate the evolution of highly eusocial insect societies. Bumblebees are also invaluable natural and agricultural pollinators, and there is widespread concern over recent population declines in some species. High-quality genomic data will inform key aspects of bumblebee biology, including susceptibility to implicated population viability threats.We report the high quality draft genome sequences of Bombus terrestris and Bombus impatiens, two ecologically dominant bumblebees and widely utilized study species. Comparing these new genomes to those of the highly eusocial honeybee Apis mellifera and other Hymenoptera, we identify deeply conserved similarities, as well as novelties key to the biology of these organisms. Some honeybee genome features thought to underpin advanced eusociality are also present in bumblebees, indicating an earlier evolution in the bee lineage. Xenobiotic detoxification and immune genes are similarly depauperate in bumblebees and honeybees, and multiple categories of genes linked to social organization, including development and behavior, show high conservation. Key differences identified include a bias in bumblebee chemoreception towards gustation from olfaction, and striking differences in microRNAs, potentially responsible for gene regulation underlying social and other traits.These two bumblebee genomes provide a foundation for post-genomic research on these key pollinators and insect societies. Overall, gene repertoires suggest that the route to advanced eusociality in bees was mediated by many small changes in many genes and processes, and not by notable expansion or depauperation.

Abstract In animals, small RNA molecules termed PIWI-interacting RNAs (piRNAs) silence transposable elements (TEs), protecting the germline from genomic instability and mutation. piRNAs have been detected in the soma in a few animals, but these are believed to be specific adaptations of individual species. Here, we report that somatic piRNAs were likely present in the ancestral arthropod more than 500 million years ago. Analysis of 20 species across the arthropod phylum suggests that somatic piRNAs targeting TEs and mRNAs are common among arthropods. The presence of an RNA-dependent RNA polymerase in chelicerates (horseshoe crabs, spiders, scorpions) suggests that arthropods originally used a plant-like RNA interference mechanism to silence TEs. Our results call into question the view that the ancestral role of the piRNA pathway was to protect the germline and demonstrate that small RNA silencing pathways have been repurposed for both somatic and germline functions throughout arthropod evolution.

ABSTRACT The standard evolutionary theory of ageing predicts a negative relationship (trade-off) between fecundity and longevity. However, this relationship can become positive: (i) under the influence of longevity-enhancing mutations; (ii) when individuals have unequal resources; and (iii) in eusocial insects, in which reproductive queens outlive less- or non-reproductive workers. Developmental diet is likely to be central to determining trade-offs as it affects key fitness traits such as adult body size, but its exact role remains uncertain. For example, in Drosophila melanogaster fruit flies, changes in adult diet can affect fecundity, longevity, and gene expression throughout life, but it is unknown how changes in developmental (larval) diet affect fecundity-longevity relationships or gene expression in adults. Using D. melanogaster , we therefore tested the hypothesis that variation in developmental diet alters the directionality of fecundity-longevity relationships in adults, and characterised associated gene expression changes. We reared D. melanogaster larvae on low (20%), medium (100%), and high (120%) SYA (Sugar Yeast Agar) diets, and transferred adult females developing from these larvae to a common (110% SYA) adult diet. We measured life-time fertility (realised fecundity) and longevity of individual adult females and, using mRNA-seq, profiled gene expression changes across two time-points. Adult females raised on the different larval diets exhibited fecundity-longevity relationships that were significantly different in directionality, i.e., varied from positive to negative, despite minimal differences in mean life-time fertility or longevity. Treatments also differed in age-related gene expression, including expression of genes known to be associated with ageing. Hence, this study shows that the sign of fecundity-longevity relationships in adult insects can be altered and even reversed by variation in larval diet quality. Furthermore, larval diet quality may be a key mechanistic factor underpinning positive fecundity-longevity relationships observed in species such as eusocial insects.

ABSTRACT Eusocial insect queens have been suggested to be counter-examples to the standard evolutionary theory of ageing through lacking costs of reproduction. Using the bumblebee ( Bombus terrestris ), we tested this hypothesis experimentally against the alternative that costs of reproduction exist in eusocial insect queens, but are latent, resulting in the positive fecundity-longevity relationship typically found in unmanipulated queens. We experimentally increased queens’ costs of reproduction by removing their eggs, which causes queens to increase their egg-laying rate. Treatment queens had significantly reduced longevity relative to control queens whose egg-laying rate was not increased. In addition, treatment and control queens differed in age-related gene expression based on mRNA-seq in both their overall expression profiles and the expression of ageing-related genes. Remarkably, this occurred principally with respect to relative age, not chronological age. These results provide the first simultaneously phenotypic and transcriptomic experimental evidence of costs of reproduction in queens of eusocial insects and suggest how the genetic pathways underpinning ageing might become remodelled during eusocial evolution.