The neurocranium is an integral part of the vertebrate head, itself a major evolutionary innovation1,2. However, its early history remains poorly understood, with great dissimilarity in form between the two living vertebrate groups: gnathostomes (jawed vertebrates) and cyclostomes (hagfishes and lampreys)2,3. The 100 Myr gap separating the Cambrian appearance of vertebrates4-6 from the earliest three-dimensionally preserved vertebrate neurocrania7 further obscures the origins of modern states. Here we use computed tomography to describe the cranial anatomy of an Ordovician stem-group gnathostome: Eriptychius americanus from the Harding Sandstone of Colorado, USA8. A fossilized head of Eriptychius preserves a symmetrical set of cartilages that we interpret as the preorbital neurocranium, enclosing the fronts of laterally placed orbits, terminally located mouth, olfactory bulbs and pineal organ. This suggests that, in the earliest gnathostomes, the neurocranium filled out the space between the dermal skeleton and brain, like in galeaspids, osteostracans and placoderms and unlike in cyclostomes2. However, these cartilages are not fused into a single neurocranial unit, suggesting that this is a derived gnathostome trait. Eriptychius fills a major temporal and phylogenetic gap in our understanding of the evolution of the gnathostome head, revealing a neurocranium with an anatomy unlike that of any previously described vertebrate.

Abstract Extreme asymmetry of the skull is one of the most distinctive traits that characterizes toothed whales (Odontoceti, Cetacea). The origin and function of cranial asymmetry are connected to the evolution of echolocation, the ability to use high frequency sounds to navigate the surrounding environment. Although this novel phenotype must arise through changes in cranial development, the ontogeny of cetacean asymmetry has never been investigated. Here we use three-dimensional geometric morphometric to quantify the changes in degree of asymmetry and skull shape during prenatal and postnatal ontogeny for five genera spanning odontocete diversity (oceanic dolphins, porpoises, and beluga). Asymmetry in early ontogeny starts low and tracks phylogenetic relatedness of taxa. Distantly-related taxa that share aspects of their ecology overwrite these initial differences via heterochronic shifts, ultimately converging on comparable high levels of skull asymmetry. Porpoises maintain low levels of asymmetry into maturity and present a decelerated rate of growth, likely retained from the ancestral condition. Ancestral state reconstruction of allometric trajectories demonstrates that both paedomorphism and peramorphism contribute to cranial shape diversity across odontocetes. This study provides a striking example of how divergent developmental pathways can produce convergent ecological adaptations, even for some of the most unusual phenotypes exhibited among vertebrates.

Attempts to explain the origin and diversification of vertebrates have commonly invoked the evolution of feeding ecology, contrasting the passive suspension feeding of invertebrate chordate and larval lampreys with active predation in living jawed vertebrates. Of the extinct jawless vertebrates that phylogenetically intercalate these living groups, the feeding apparatus is preserved only in the early diverging stem-gnathostome heterostracans, and its anatomy remains poorly understood. Here we use X-ray microtomography to characterise the feeding apparatus of the pteraspid heterostracan Rhinopteraspis dunensis (Roemer, 1855). We show that the apparatus is comprised of thirteen plates arranged approximately bilaterally, the majority of which articulate from the postoral plate, except those close to the midline which are shorter and must have floated in soft tissue. Our reconstruction of the apparatus shows that these plates would have been capable of movement within the dorso-ventral plane, but this was likely limited. The functional morphology of the apparatus in Rhinopteraspis precludes all proposed interpretations of feeding except for suspension/deposit feeding and we interpret the apparatus as having served primarily to moderate the oral gape. This is consistent with evidence that at least some early jawless gnathostomes were suspension feeders, a proposition based previously only on disarticulated parts of the heterostracan oral apparatus, and runs contrary to ideas of the earliest vertebrates as predators. However, body shape and the position of the mouth varies considerably in heterostracans, and analyses based on individual pteraspid taxa may not capture the diversity of feeding in the group.

Abstract Ontogeny plays a key role in the evolution of organisms, as changes during the complex processes of development can allow for new traits to arise. Identifying changes in ontogenetic allometry – the relationship between skull shape and size during growth – can reveal the processes underlying major evolutionary transformations. Baleen whales (Mysticeti, Cetacea) underwent major morphological changes in transitioning from their ancestral raptorial feeding mode to the three specialised filter feeding modes observed in extant taxa. Heterochronic processes have been implicated in the evolution of these feeding modes, and their associated specialised cranial morphologies, but their role has never been tested with quantitative data. Here, we quantified skull shapes ontogeny and reconstructed ancestral allometric trajectories using 3D geometric morphometrics and phylogenetic comparative methods on sample representing modern mysticetes diversity. Our results demonstrate that Mysticeti, while having a common developmental trajectory, present distinct cranial shapes from early in their ontogeny corresponding to their different feeding ecologies. Size is the main driver of shape disparity across mysticetes. Disparate heterochronic processes are evident in the evolution of the group: skim feeders present accelerated growth relative to the ancestral nodes, while Balaenopteridae have overall slower growth, or paedomorphosis. The grey whale is the only taxon with a relatively faster rate of growth in this group, which might be connected to its unique benthic feeding strategy. Reconstructed ancestral allometries and related skull shapes indicate that extinct taxa used less specialized filter feeding modes, a finding broadly in line with the available fossil evidence.

The Eurasian otter is a wide-ranging semi-aquatic mammal that underwent a significant population decline in the last century, leading to local extinctions, reduction and fragmentation of populations. The individuals of populations exposed to both external and internal stress may present the inability to produce a specific developmental outcome, generating developmental ‘noise’ (developmental instability (DI)). Factors contributing to DI include inbreeding depression, population bottlenecks, habitat loss and exposure to pollution. We analysed fluctuating asymmetry (FA) as a proxy of DI in two European otter populations that experienced a major decline in the 1990s. Using three-dimensional geometric morphometrics methods on skull samples of otters from the UK and Sweden, we compared the degree of FA both between populations before, during and after the decline. We found a higher FA in the UK populations compared with Sweden. The level of asymmetry differed significantly over time only in the UK population, where it was higher during the decline phase. FA in the UK populations can be attributed to the specific impact of polychlorinated biphenyls pollution that caused a bottleneck. More generally, our study suggests that habitat loss, pollution and limited gene flow may contribute to DI in declining otter populations, highlighting the need for continued investigation to identify and quantify the specific stressors behind this trend in local populations.