Complex animal behaviors are likely built from simpler modules, but their systematic identification in mammals remains a significant challenge. Here we use depth imaging to show that 3D mouse pose dynamics are structured at the sub-second timescale. Computational modeling of these fast dynamics effectively describes mouse behavior as a series of reused and stereotyped modules with defined transition probabilities. We demonstrate this combined 3D imaging and machine learning method can be used to unmask potential strategies employed by the brain to adapt to the environment, to capture both predicted and previously hidden phenotypes caused by genetic or neural manipulations, and to systematically expose the global structure of behavior within an experiment. This work reveals that mouse body language is built from identifiable components and is organized in a predictable fashion; deciphering this language establishes an objective framework for characterizing the influence of environmental cues, genes and neural activity on behavior.Video AbstracteyJraWQiOiI4ZjUxYWNhY2IzYjhiNjNlNzFlYmIzYWFmYTU5NmZmYyIsImFsZyI6IlJTMjU2In0.eyJzdWIiOiIzNDUwNTZkZTQxNDBmMmFlYmQyNmViY2VhNWMwNjAzZCIsImtpZCI6IjhmNTFhY2FjYjNiOGI2M2U3MWViYjNhYWZhNTk2ZmZjIiwiZXhwIjoxNjc4MjY4NDkxfQ.FRrCgdWpV0LwenoKQaQ54Y4u34K-UAUixf99AbSI3nAzfFB9uwEFd8dmhP_KpfMQ8DQOkNeAkZkmFMfk4iRNgK1vd_VxKM-7wq0dz05UjCuz1Nz3DE7dN_dHPJxJQpSt8G1T8hruVOlPPwsN9srEmB98s7K5UAbK2IEPz7J_XvaLbBUayjGKyYkE-JPmmXa6qbwDfnACE3C3xaF5y9Y8TG5GmDjn-FERHReaSzuExev74GErdtrZdL3a7YpSBuV6PI-BWfhvqGPdv-Zkxb5EUDU_gJ7RXCNl4DfEP-8N3qQqoynku9Yy46LO0tWzpmO9LTV-YXgJYYQr_LW3La0aYg(mp4, (40.82 MB) Download video

Many naturalistic behaviors are built from modular components that are expressed sequentially. Although striatal circuits have been implicated in action selection and implementation, the neural mechanisms that compose behavior in unrestrained animals are not well understood. Here, we record bulk and cellular neural activity in the direct and indirect pathways of dorsolateral striatum (DLS) as mice spontaneously express action sequences. These experiments reveal that DLS neurons systematically encode information about the identity and ordering of sub-second 3D behavioral motifs; this encoding is facilitated by fast-timescale decorrelations between the direct and indirect pathways. Furthermore, lesioning the DLS prevents appropriate sequence assembly during exploratory or odor-evoked behaviors. By characterizing naturalistic behavior at neural timescales, these experiments identify a code for elemental 3D pose dynamics built from complementary pathway dynamics, support a role for DLS in constructing meaningful behavioral sequences, and suggest models for how actions are sculpted over time.

ABSTRACT Behavioral interactions within the nuclear family may play a pivotal role in the emergence of autonomy and agency in mammals. While the emergence of a behavior may arise over weeks in line with nervous system maturation, individual events occur on sub-second time scales. This makes it uniquely challenging to track development in the lab where observations are made over minutes to hours or in ecological studies which lack individual specificity and sub-second precision. Here we study families of gerbils, a highly social rodent, raised in enlarged home-cage environments over weeks of development, using continuous video recordings to capture tens of millions of time points per family. Focusing on postnatal day 15 (when pups leave the nest) to day 30 (around the time when pups would disperse) we identify distinct developmental trajectories for both autonomous behaviors (exploration, food and water foraging), and social behaviors (huddling, approach, time spent together). Most of these behaviors emerge in concert with clear diurnal and crepuscular patterns and we find sex differences in both autonomous and social behaviors. Our work supports the emergence of distinct autonomous and social behavior phenotypes as the behavioral correlates of critical developmental periods of maturation of the rodent brain and can form the basis of future research on development from both neuroscience and behavioral biology perspectives.

Optogenetics promises spatiotemporal precise control of neural processes using light. However, the spatial extent of illumination within the brain is difficult to control and cannot be adjusted using standard fiber optics. We demonstrate that optical fibers with tapered tips can be used to illuminate either large brain volumes or dynamically selectable subregions. Remotely adjusting the light input angle to the fiber varies the light-emitting portion of the taper over several millimeters without movement of the implant. We use this mode to activate dorsal versus ventral striatum of individual mice and reveal different effects of each manipulation on motor behavior. Conversely injecting light over the full numerical aperture of the fiber results in light emission from the entire taper surface, achieving broader and more efficient optogenetic activation of neurons when compared to the standard flat-faced fiber stimulation. Thus, tapered fibers permit focal or broad illumination that can be precisely and dynamically matched to experimental needs.

When interacting with their environment, animals must balance exploratory and defensive behavior to evaluate and respond to potential threats. The lateral septum (LS) is a structure in the ventral forebrain that calibrates the magnitude of behavioral responses to stress-related external stimuli, including the regulation of threat avoidance. The complex connectivity between the LS and other parts of the brain, together with its largely unexplored neuronal diversity, makes it difficult to understand how defined LS circuits control specific behaviors. Here, we describe a mouse model in which a population of neurons with a common developmental origin (Nkx2.1-lineage neurons) are absent from the LS. Using a combination of circuit tracing and behavioral analyses, we found that these neurons receive inputs from the perifornical area of the anterior hypothalamus (PeFAH) and are specifically activated in stressful contexts. Mice lacking Nkx2.1-lineage LS neurons display increased exploratory behavior even under stressful conditions. Our study extends the current knowledge about how defined neuronal populations within the LS can evaluate contextual information to select appropriate behavioral responses. This is a necessary step towards understanding the crucial role that the LS plays in neuropsychiatric conditions where defensive behavior is dysregulated, such as anxiety and aggression disorders.

In nature, animal vocalizations can provide crucial information about identity, including kinship and hierarchy. However, lab-based vocal behavior is typically studied during brief interactions between animals with no prior social relationship, and under environmental conditions with limited ethological relevance. Here, we address this gap by establishing long-term acoustic recordings from Mongolian gerbil families, a core social group that uses an array of sonic and ultrasonic vocalizations. Three separate gerbil families were transferred to an enlarged environment and continuous 20-day audio recordings were obtained. Using a variational autoencoder (VAE) to quantify 583,237 vocalizations, we show that gerbils exhibit a more elaborate vocal repertoire than has been previously reported and that vocal repertoire usage differs significantly by family. By performing gaussian mixture model clustering on the VAE latent space, we show that families preferentially use characteristic sets of vocal clusters and that these usage preferences remain stable over weeks. Furthermore, gerbils displayed family-specific transitions between vocal clusters. Since gerbils live naturally as extended families in complex underground burrows that are adjacent to other families, these results suggest the presence of a vocal dialect which could be exploited by animals to represent kinship. These findings position the Mongolian gerbil as a compelling animal model to study the neural basis of vocal communication and demonstrates the potential for using unsupervised machine learning with uninterrupted acoustic recordings to gain insights into naturalistic animal behavior.