Many listeners with hearing thresholds within the clinically normal range nonetheless complain of difficulty hearing in everyday settings and understanding speech in noise. Converging evidence from human and animal studies points to one potential source of such difficulties: differences in the fidelity with which supra-threshold sound is encoded in the early portions of the auditory pathway. Measures of auditory subcortical steady-state responses in humans and animals support the idea that the temporal precision of the early auditory representation can be poor even when hearing thresholds are normal. In humans with normal hearing thresholds, behavioral ability in paradigms that require listeners to make use of the detailed spectro-temporal structure of supra-threshold sound, such as selective attention and discrimination of frequency modulation, correlate with subcortical temporal coding precision. Animal studies show that noise exposure and aging can cause a loss of a large percentage of auditory nerve fibers without any significant change in measured audiograms. Here, we argue that cochlear neuropathy may reduce encoding precision of supra-threshold sound, and that this manifests both behaviorally and in subcortical steady-state responses in humans. Furthermore, recent studies suggest that noise-induced neuropathy may be selective for higher-threshold, lower-spontaneous-rate nerve fibers. Based on our hypothesis, we suggest some approaches that may yield particularly sensitive, objective measures of supra-threshold coding deficits that arise due to neuropathy. Finally, we comment on the potential clinical significance of these ideas and identify areas for future investigation.

Abstract In everyday hearing, listeners encounter complex auditory scenes containing overlapping sounds that must be grouped into meaningful sources, or streamed, to be perceived accurately. A common example of this problem is the perception of a behaviorally relevant foreground stimulus (speech, vocalizations) in complex background noise (environmental, machine noise). Studies using a foreground/background contrast have shown that high-order areas of auditory cortex in humans pre-attentively form an enhanced representation of the foreground over background stimulus. Achieving this invariant foreground representation requires identifying and grouping the features that comprise the background noise so that they can be removed from the representation of the foreground. To study the cortical computations underlying representation of concurrent background (BG) and foreground (FG) stimuli, we recorded single unit responses in the auditory cortex (AC) of ferrets during presentation of natural sound excerpts from these two categories. In primary and secondary AC, we found overall suppression of responses when BGs and FGs were presented concurrently relative to the sum of responses to the same stimuli in isolation. Surprisingly, and in contrast to percepts that emphasize dynamic FGs, responses to FG sounds were suppressed relative to the paired BG sound. The degree of relative FG suppression could be explained by spectro-temporal statistics unique to each natural sound. Moreover, systematic degradation of the same spectro-temporal features decreased FG suppression as the sound categories became progressively less statistically distinct. The strongly suppressed representation of FG sounds in single units of AC in the presence of BG sound reveals a novel insight into how complex acoustic scenes are encoded at early stages of auditory processing.

Tinnitus and hyperacusis are life-disrupting perceptual abnormalities that are often preceded by acoustic overexposure. Animal models of overexposure have suggested a link between these phenomena and neural hyperactivity, i.e. elevated spontaneous rates (SRs) and sound-evoked responses. Prior work has focused on changes in central auditory responses, with less attention paid to the exact nature of the associated peripheral damage. The demonstration that acoustic overexposure can cause cochlear nerve damage without permanent threshold elevation suggests this type of peripheral damage may be a key elicitor of tinnitus and hyperacusis in humans with normal audiograms. We addressed this idea by recording responses in the mouse inferior colliculus (IC) following a bilateral, neuropathic noise exposure. Two weeks post-exposure, mean SRs were unchanged in mice recorded while awake, or under anesthesia. SRs were also unaffected by more intense, or unilateral exposures. These results suggest that neither neuropathy nor hair cell loss are sufficient to raise SRs in the IC, at least in mice. However, it is not clear whether our mice had tinnitus. Tone-evoked rate-level functions at the CF were steeper following exposure, specifically in the region of maximal neuropathy. Furthermore, inhibition driven by off-CF tones and by ipsilateral noise were also reduced. Both changes were especially pronounced in neurons of awake mice. These findings align with prior reports of elevated acoustic startle in neuropathic mice, and indicate that neuropathy may initiate a compensatory response in the central auditory system leading to the genesis of hyperacusis.