Response inhibition is essential for navigating everyday life. Its derailment is considered integral to numerous neurological and psychiatric disorders, and more generally, to a wide range of behavioral and health problems. Response-inhibition efficiency furthermore correlates with treatment outcome in some of these conditions. The stop-signal task is an essential tool to determine how quickly response inhibition is implemented. Despite its apparent simplicity, there are many features (ranging from task design to data analysis) that vary across studies in ways that can easily compromise the validity of the obtained results. Our goal is to facilitate a more accurate use of the stop-signal task. To this end, we provide 12 easy-to-implement consensus recommendations and point out the problems that can arise when they are not followed. Furthermore, we provide user-friendly open-source resources intended to inform statistical-power considerations, facilitate the correct implementation of the task, and assist in proper data analysis.

Fronto-basal ganglia pathways play a crucial role in voluntary action control, including the ability to inhibit motor responses. Response inhibition might be mediated via a fast hyperdirect pathway connecting the right inferior frontal gyrus (rIFG) and the presupplementary motor area (preSMA) with the subthalamic nucleus or, alternatively, via the indirect pathway between the cortex and caudate. To test the relative contribution of these two pathways to inhibitory action control, we applied an innovative quantification method for effective brain connectivity. Functional magnetic resonance imaging data were collected from 20 human participants performing a Simon interference task with an occasional stop signal. A single right-lateralized model involving both the hyperdirect and indirect pathways best explained the pattern of brain activation on stop trials. Notably, the overall connection strength of this combined model was highest on successfully inhibited trials. Inspection of the relationship between behavior and connection values revealed that fast inhibitors showed increased connectivity between rIFG and right caudate (rCaudate), whereas slow inhibitors were associated with increased connectivity between preSMA and rCaudate. In compliance, connection strengths from the rIFG and preSMA into the rCaudate were correlated negatively. If participants failed to stop, the magnitude of experienced interference (Simon effect), but not stopping latency, was predictive for the hyperdirect–indirect model connections. Together, the present results suggest that both the hyperdirect and indirect pathways act together to implement response inhibition, whereas the relationship between performance control and the fronto-basal ganglia connections points toward a top-down mechanism that underlies voluntary action control.

Abstract Pupil responses have been used to track cognitive processes during decision-making. Studies have shown that in these cases the pupil reflects the joint activation of many cortical and subcortical brain regions, also those traditionally implicated in value-based learning. However, how the pupil tracks value-based decisions and reinforcement learning is unknown. We combined a reinforcement learning task with a computational model to study pupil responses during value-based decisions, and decision evaluations. We found that the pupil closely tracks reinforcement learning both across trials and participants. Prior to choice, the pupil dilated as a function of trial-by-trial fluctuations in value beliefs. After feedback, early dilation scaled with value uncertainty, whereas later constriction scaled with reward prediction errors. Our computational approach systematically implicates the pupil in value-based decisions, and the subsequent processing of violated value beliefs, ttese dissociable influences provide an exciting possibility to non-invasively study ongoing reinforcement learning in the pupil.

Abstract Spontaneous eye blink rate (sEBR) has been linked to striatal dopamine function and to how individuals make value-based choices after a period of reinforcement learning (RL). While sEBR is thought to reflect how individuals learn from the negative outcomes of their choices, this idea has not been tested explicitly. This study assessed how individual differences in sEBR relate to learning by focusing on the cognitive processes that drive RL. Using Bayesian latent mixture modelling to quantify the mapping between RL behaviour and its underlying cognitive processes, we were able to differentiate low and high sEBR individuals at the level of these cognitive processes. Further inspection of these cognitive processes indicated that sEBR uniquely indexed explore-exploit tendencies during RL: lower sEBR predicted exploitative choices for high valued options, whereas higher sEBR predicted exploration of lower value options. This relationship was additionally supported by a network analysis where, notably, no link was observed between sEBR and how individuals learned from negative outcomes. Our findings challenge the notion that sEBR predicts learning from negative outcomes during RL, and suggest that sEBR predicts individual explore-exploit tendencies. These then influence value sensitivity during choices to support successful performance when facing uncertain reward.

Reduced levels of dopamine in Parkinson's disease (PD) contribute to changes in learning, resulting from the loss of midbrain dopamine neurons that transmit a teaching signal to the striatum. Dopamine medication used by PD patients has previously been linked to either behavioral changes during learning itself or adjustments in approach and avoidance behavior after learning. To date, however, very little is known about the specific relationship between dopaminergic medication-driven differences during learning and subsequent changes in approach/avoidance tendencies in individual patients. We assessed 24 PD patients on and off dopaminergic medication and 24 healthy controls (HC) performing a probabilistic reinforcement learning task, while undergoing functional magnetic resonance imaging. During learning, medication in PD reduced an overemphasis on negative outcomes. When patients were on medication, learning rates were lower for negative (but not positive) outcomes and concurrent striatal BOLD responses showed reduced prediction error sensitivity. Medication-induced shifts in negative learning rates were predictive of changes in approach/avoidance choice patterns after learning, and these changes were accompanied by striatal BOLD response alterations. These findings highlight dopamine-driven learning differences in PD and provide new insight into how changes in learning impact the transfer of learned value to approach/avoidance responses in novel contexts.

Abstract Object recognition is thought to be mediated by rapid feed-forward activation of object-selective cortex, with limited contribution of feedback. However, disruption of visual evoked activity beyond feed-forward processing stages has been demonstrated to affect object recognition performance. Here, we unite these findings by reporting that the detection of target objects in natural scenes is selectively characterized by enhanced feedback when these objects are embedded in high complexity scenes. Human participants performed an animal target detection task on scenes with low, medium or high complexity as determined by a biologically plausible computational model of low-level contrast statistics. Three converging lines of evidence indicate that feedback was enhanced during categorization of scenes with high, but not low or medium complexity. First, functional magnetic resonance imaging (fMRI) activity in early visual cortex (V1) was selectively enhanced for target objects in scenes with high complexity. Second, event-related potentials (ERPs) evoked by high complexity scenes were selectively enhanced from 220 ms after stimulus-onset. Third, behavioral performance deteriorated for highly complex scenes when participants were pressed for time, but not when they could process the scenes fully and thereby benefit from the enhanced feedback. Formal modeling of the reaction time distributions revealed that object information accumulated more slowly for high complexity scenes (resulting in more errors especially for fast decisions), and directly related to the build-up of the feedback activity that was observed exclusively for high complexity scenes. Together, these results suggest that while feed-forward activity may suffice for simple scenes, the brain employs recurrent processing more adaptively in naturalistic settings, using minimal feedback for sparse, coherent scenes and increasing feedback for complex, fragmented scenes. Author summary How much neural processing is required to detect objects of interest in natural scenes? The astonishing speed of object recognition suggests that fast feed-forward buildup of perceptual activity is sufficient. However, this view is contradicted by findings that show that disruption of slower neural feedback leads to decreased detection performance. Our study unites these discrepancies by identifying scene complexity as a critical driver of neural feedback. We show how feedback is enhanced for complex, cluttered scenes compared to simple, well-organized scenes. Moreover, for complex scenes, more feedback is associated with better performances. These findings relate the flexibility of neural processes to perceptual decision-making by demonstrating that the brain dynamically directs neural resources based on the complexity of real-world visual inputs.

Reinforcement learning can bias decision-making towards the option with the highest expected outcome. Cognitive learning theories associate this bias with the constant tracking of stimulus values and the evaluation of choice outcomes in the striatum and prefrontal cortex. Decisions however first require processing of sensory input, and to-date, we know far less about the interplay between learning and perception. This fMRI study (N=43), relates visual BOLD responses to value-beliefs during choice, and, signed prediction errors after outcomes. To understand these relationships, which co-occurred in the striatum, we sought relevance by evaluating the prediction of future value-based decisions in a separate transfer phase where learning was already established. We decoded choice outcomes with a 70% accuracy with a supervised machine learning algorithm that was given trial-by-trial BOLD from visual regions alongside more traditional motor, prefrontal, and striatal regions. Importantly, this decoding of future value-driven choice outcomes again highligted an important role for visual activity. These results raise the intriguing possibility that the tracking of value in visual cortex is supportive for the striatal bias towards the more valued option in future choice.

Why are we so slow in choosing the lesser of two evils? We considered whether such slowing relates to uncertainty about the value of these options, which arises from the tendency to avoid them during learning, and whether such slowing relates to fronto-subthalamic inhibitory control mechanisms. 49 participants performed a reinforcement-learning task and a stop-signal task while fMRI was recorded. A reinforcement-learning model was used to quantify learning strategies. Individual differences in lose-lose slowing related to information uncertainty due to sampling, and independently, to less efficient response inhibition in the stop-signal task. Neuroimaging analysis revealed an analogous dissociation: subthalamic nucleus (STN) BOLD activity related to variability in stopping latencies, whereas weaker fronto-subthalamic connectivity related to slowing and information sampling. Across tasks, fast inhibitors increased STN activity for successfully cancelled responses in the stop task, but decreased activity for lose-lose choices. These data support the notion that fronto-STN communication implements a rapid but transient brake on response execution, and that slowing due to decision uncertainty could result from an inefficient release of this 'hold your horses' mechanism.