Abstract While previous studies have revealed an extended network of cortical regions associated with motor sequence production, the specific role of each of these areas is still elusive. To address this issue, we designed a novel behavioural paradigm that allowed us to experimentally manipulate the structure of motor sequences representations in individual participants. We then conducted fMRI while participants executed 8 trained sequences to examine how this structure is reflected in the associated activity patterns. Both model-based and model-free approaches revealed a clear distinction between primary and non-primary motor cortices in their representational contents, with M1 specifically representing individual finger movements, and premotor and parietal cortices showing a mixture of chunk, sequence and finger transition representations. Using model-free representational parcellation, we could divide these non-primary motor cortices into separate clusters, each with a unique representation along the stimulus-to-action gradient. These results provide new insights into how human neocortex organizes movement sequences.

Abstract Skill learning involves the formation of stable motor patterns. In musical and athletic training, however, these stable motor habits can also impede the attainment of higher levels of performance. We developed an experimental paradigm to induce a specific motor pattern in the context of a discrete sequence production task and to investigate how these habits affect performance over a 3-week training period. Participants initially practiced small segments of 2 to 3 finger movements (“chunks”) and then learned longer sequences composed of these chunks. This initial training induced a persistent temporal pattern during execution, with shorter inter-press-intervals within a chunk and longer ones at chunk boundaries. This pattern remained stable during the subsequent 10 days of training, in which participants were asked to produce the sequence as fast as possible from memory. The habit was also preserved when the sequences were directly displayed, removing the need for memory recall. We were able to induce chunking patterns that were either beneficial or detrimental to performance by taking into consideration the biomechanical constraints of the sequences. While we observed an overall reduction in the detrimental effect of the disadvantageous chunking instructions with training, our results show that the degree to which these detrimental chunk structures were maintained, was predictive of lower levels of final performance. In sum, we were able to induce beneficial and detrimental motor habits in a motor sequence production task and show that these initial instructions influenced performance outcomes over a prolonged period of time. Significance Statement A habit is defined as an automatized action that resists modification once sufficiently established. Preventing bad habits, while reinforcing good habits, is a key objective when teaching new motor skills. While habit formation is an integral part of motor skill acquisition, previous research has focused on habit formation in terms of action selection. In this paper, we examine habit formation in terms of motor skill execution, after the action has been selected. We were able to induce beneficial or detrimental motor habits in the production of motor sequences. Habits were stable over a prolonged training period. Our results demonstrate how cognitive instruction can lead to persistent motor habits and we explore how these habits are potentially modified with training.

Abstract The current view of perceptual decision-making suggests that once the decision is made, a single motor program associated with the decision is carried out, irrespective of the degree of uncertainty involved in the decision-making process. As opposed to this view, we show that different levels of decision uncertainty contextualize actions differently, allowing the brain to form different motor memories based on each context. The match between decision uncertainty during learning and retrieval is critical for successful motor memory retrieval. The same movement trajectory can be associated with different motor memories if each memory is linked to a different level of decision uncertainty. Encoding motor memories based on decision contexts may enhance the robustness of control during the varying neural activities induced by different cognitive states.

Abstract Pupil diameter, under constant illumination, is known to reflect individuals’ internal states, such as surprise about observation and environmental uncertainty. Despite the growing use of pupillometry in cognitive learning studies as an additional measure for examining internal states, few studies have used pupillometry in human motor learning studies. Here we provide the first detailed characterization of pupil diameter changes in a short-term reach adaptation paradigm. We measured pupil changes in 91 human participants while they adapted to abrupt, gradual, or switching force field conditions. Sudden increases in movement error caused by the introduction/reversal of the force field resulted in strong phasic pupil dilation during movement accompanied by a transient increase in tonic pre-movement baseline pupil diameter in subsequent trials. In contrast, clear changes in pupil responses were absent when the force field was gradually introduced, indicating that error drove the changes in pupil responses. Nevertheless, we found an association between baseline pupil diameter and awareness of the gradually-introduced perturbation assessed post-experimentally. In all experiments, we also found a strong co-occurrence of larger baseline pupil diameter and slower reaction and movement time after each set break. Interestingly, error-induced pupil responses gradually became insensitive after experiencing multiple reversals. Collectively, these results suggest that tonic baseline pupil diameter reflects one’s belief about environmental uncertainty, whereas phasic pupil dilation during movement reflects surprise about a sensory outcome (i.e., movement error), and both effects are modulated by novelty. Our results provide a new approach for non-verbally assessing participants’ internal states during motor learning.

Representational models specify how complex patterns of neural activity relate to visual stimuli, motor actions, or abstract thoughts. Here we review pattern component modeling (PCM), a practical Bayesian approach for evaluating such models. Similar to encoding models, PCM evaluates the ability of models to predict novel brain activity patterns. In contrast to encoding models, however, the activity of individual voxels across conditions (activity profiles) are not directly fitted. Rather, PCM integrates over all possible activity profiles and computes the marginal likelihood of the data under the activity profile distribution specified by the representational model. By using an analytical expression for the marginal likelihood, PCM allows the fitting of flexible representational models, in which the relative strength and form of the encoded features can be estimated from the data. We discuss here a number of different forms with which such flexible representational models can be specified, and how models of different complexity can be compared. We then provide a number of practical examples from our recent work in motor control, ranging from fixed models to more complex non-linear models of brain representations. The code for the fitting and cross-validation of representational models is provided in a open-source Matlab toolbox.

The current view of perceptual decision-making suggests that once a decision is made, only a single motor programme associated with the decision is carried out, irrespective of the uncertainty involved in decision making. In contrast, we show that multiple motor programmes can be acquired on the basis of the preceding uncertainty of the decision, indicating that decision uncertainty functions as a contextual cue for motor memory. The actions learned after making certain (uncertain) decisions are only partially transferred to uncertain (certain) decisions. Participants were able to form distinct motor memories for the same movement on the basis of the preceding decision uncertainty. Crucially, this contextual effect generalizes to novel stimuli with matched uncertainty levels, demonstrating that decision uncertainty is itself a contextual cue. These findings broaden the understanding of contextual inference in motor memory, emphasizing that it extends beyond direct motor control cues to encompass the decision-making process.

Fine-grained activity patterns, as measured with functional magnetic resonance imaging (fMRI), are thought to reflect underlying neural representations. Multivariate analysis techniques, such as repre- sentational similarity analysis (RSA), can be used to test models of brain representation by quantifying the representational geometry (the collection of pair-wise dissimilarities between activity patterns). One important caveat, however, is that non-linearities in the coupling between neural activity and the fMRI signal may lead to significant distortions in the representational geometry estimated from fMRI activity patterns. Here we tested the stability of representational dissimilarity measures in primary sensory-motor (S1 and M1) and early visual regions (V1/V2) across a large range of activation levels. Subjects were visually cued with different letters to perform single finger presses with one of the 5 fingers at a rate of 0.3-2.6 Hz. For each stimulation frequency, we quantified the difference between the 5 activity patterns in M1, S1, and V1/V2. We found that the representational geometry remained stable, even though the average activity increased over a large dynamic range. These results indicate that the representational geometry of fMRI activity patterns can be reliably assessed, largely independent of the average activity in the region. This has important methodological implications for RSA and other multivariate analysis approaches that use the representational geometry to make inferences about brain representations.

Human primary motor cortex (M1) is an essential structure for the production of dexterous hand movements. While distinct subpopulations of neurons are activated during single finger movements, it remains unknown whether M1 also represents sequences of multiple finger movements. Using novel multivariate fMRI analysis techniques, we show here that even after 5 days of intense practice there was little or no evidence for a true sequence representation in M1. Rather, the activity patterns for sequences in M1 could be explained by linear combination of patterns associated with the constituent individual finger movements, with the strongest weight on the finger making the first response of the sequence. These results suggest that M1 only represents single finger movements, but receives increased input at the start of a sequence. In contrast, the reliable differences between different sequences in premotor and parietal areas could not be explained by a strong weighting of the first finger, supporting the view that these regions exhibit a true representation of sequences.