Abstract Human ventral temporal cortex (VTC) contains category-selective regions that respond preferentially to ecologically-relevant categories such as faces, bodies, places, and words, which are causally involved in the perception of these categories. How do these regions develop during childhood? We used functional MRI to measure longitudinal development of category-selectivity in school-age children over 1 to 5 years. We discovered that from young childhood to the teens, face- and word-selective regions in VTC expand and become more category-selective, but limb-selective regions shrink and lose their preference for limbs. Critically, as a child develops, increases in face- and word-selectivity are directly linked to decreases in limb-selectivity, revealing that during childhood limb-selectivity in VTC is repurposed into word- and face-selectivity. These data provide evidence for cortical recycling during childhood development. This has important implications for understanding typical as well as atypical brain development and necessitates a rethinking of how cortical function develops during childhood.

Development of cortical tissue during infancy is critical for the emergence of typical brain functions in cortex. However, how cortical microstructure develops during infancy remains unknown. We measured the longitudinal development of cortex from newborns to six-months-old infants using multimodal quantitative imaging of cortical microstructure. Here we show that infants' cortex undergoes profound microstructural tissue growth during the first six months of human life. Comparison of postnatal to prenatal transcriptomic gene expression data demonstrates that myelination and synaptic processes are dominant contributors to this postnatal microstructural tissue growth. Using visual cortex as a model system, we find hierarchical microstructural growth: higher-level visual areas have less mature tissue at birth than earlier visual areas but grow at faster rates. This overturns the prevailing view that visual areas that are most mature at birth develop fastest. Together, in vivo, longitudinal, and quantitative measurements, which we validated with ex vivo transcriptomic data, shed new light on the rate, sequence, and specific biological mechanisms of developing cortical systems. Importantly, our findings propose a new hypothesis that cortical myelination is a key factor in cortical development during early infancy, which has significant implications for diagnosis of neurodevelopmental disorders and delays in infants.

Abstract Regions in ventral temporal cortex (VTC) that are involved in visual recognition of categories like words and faces, undergo differential development during childhood. However, categories are also represented in distributed responses across VTC. How do distributed category representations develop and relate to behavioral changes in recognition? Here, we used fMRI to longitudinally measure the development of distributed responses across VTC to 10 categories in school-age children over several years. Our results reveal both strengthening and weakening of category representations with age, which was mainly driven by changes across category-selective voxels. Representations became particularly more distinct for words in the left hemisphere and for faces bilaterally. Critically, distinctiveness for words and faces across category-selective voxels in left and right lateral VTC, respectively, predicted individual children’s word and face recognition performance. These results suggest that the development of distributed VTC representations has behavioral ramifications and advance our understanding of prolonged cortical development during childhood.

Development of myelin, a fatty sheath that insulates nerve fibers, is critical for brain function. Myelination during infancy has been studied with histology, but postmortem data cannot evaluate the longitudinal trajectory of white matter development. Here, we obtained longitudinal diffusion MRI and quantitative MRI measures of R1 in 0, 3 and 6 months-old human infants, and (ii) developed an automated method to identify white matter bundles and quantify their properties in each infant’s brain. We find that R1 increases from newborns to 6-months-olds in all bundles. R1 development is nonuniform: there is faster development in white matter that is less mature in newborns, and along inferior-to-superior as well as anterior-to-posterior spatial gradients. As R1 is linearly related to myelin fraction in white matter bundles, these findings open new avenues to elucidate typical and atypical white matter myelination in early infancy, which has important implications for early identification of neurodevelopmental disorders.

The visual word form area in the occipitotemporal sulcus (OTS), here referred to as OTS-words, responds more strongly to text than other visual stimuli and plays a critical role in reading. Here we hypothesized, that this region9s preference for text may be driven by a preference for reading tasks, as in most prior fMRI studies only the text stimuli were readable. To test this, we performed three fMRI experiments (N=15) and systematically varied the participant9s task and the visual stimulus, investigating mOTS-words and pOTS-words subregions. In experiment 1, we contrasted text stimuli with non-readable visual stimuli (faces, limbs, houses, and objects). In experiment 2, we used an fMRI adaptation paradigm, presenting the same or different compound words in text or emoji formats. In experiment 3, participants performed either a reading or a color task on compound words, presented in text or emoji format. Using experiment 1 data, we identified left mOTS-words and pOTS-words in all participants by contrasting text stimuli with non-readable stimuli. In experiment 2, pOTS-words, but not mOTS-words, showed fMRI adaptation for compound words in both text and emoji formats. In experiment 3, surprisingly, both mOTS-words and pOTS-words showed higher responses to compound words in emoji than text format. Moreover, mOTS-words, but not pOTS-words, also showed higher responses during the reading than the color task as well as an interaction between task and stimulus. Multivariate analyses showed that distributed responses in pOTS-words encode the visual stimulus, whereas distributed responses in mOTS-words encode both the stimulus and the task. Together, our findings suggest that the function of the OTS-words subregions goes beyond the specific visual processing of text and that these regions are flexibly recruited whenever semantic meaning needs to be assigned to visual input.