The duplication of genes can occur through various mechanisms and is thought to make a major contribution to the evolutionary diversification of organisms. There is increasing evidence for a large-scale duplication of genes in some chelicerate lineages including two rounds of whole genome duplication (WGD) in horseshoe crabs. To investigate this further, we sequenced and analyzed the genome of the common house spider Parasteatoda tepidariorum. We found pervasive duplication of both coding and non-coding genes in this spider, including two clusters of Hox genes. Analysis of synteny conservation across the P. tepidariorum genome suggests that there has been an ancient WGD in spiders. Comparison with the genomes of other chelicerates, including that of the newly sequenced bark scorpion Centruroides sculpturatus, suggests that this event occurred in the common ancestor of spiders and scorpions, and is probably independent of the WGDs in horseshoe crabs. Furthermore, characterization of the sequence and expression of the Hox paralogs in P. tepidariorum suggests that many have been subject to neo-functionalization and/or sub-functionalization since their duplication. Our results reveal that spiders and scorpions are likely the descendants of a polyploid ancestor that lived more than 450 MYA. Given the extensive morphological diversity and ecological adaptations found among these animals, rivaling those of vertebrates, our study of the ancient WGD event in Arachnopulmonata provides a new comparative platform to explore common and divergent evolutionary outcomes of polyploidization events across eukaryotes.

Abstract Background The process of early development varies across the species-rich phylum Arthropoda. Owing to the limited research strategies for dissecting lineage-specific processes of development in arthropods, little is known about the variations in early arthropod development at molecular resolution. The Theridiidae spider, Parasteatoda tepidariorum, has its genome sequenced and could potentially to contribute to dissecting early embryonic processes. Results We present genome-wide identification of candidate genes that exhibit locally restricted expression in germ-disc forming stage embryos of P. tepidariorum , based on comparative transcriptomes of isolated cells from different regions of the embryo. A subsequent pilot screen by parental RNA interference identifies three genes required for body axis formation. One of them is a GATA-like gene that has been fast evolving after duplication and divergence from a canonical GATA family gene. This gene is designated fuchi nashi ( fuchi ) after its knockdown phenotypes, where the cell movement toward the formation of a germ disc was reversed. fuchi expression occurs in cells outside a forming germ disc and persists in the endoderm. Transcriptome and chromatin accessibility analyses of fuchi pRNAi embryos suggest that early fuchi activity regulates chromatin state and zygotic gene activation to promote endoderm specification and pattern formation. We also show that there are many uncharacterized genes regulated by fuchi . Conclusions Our genome-based research using an arthropod phylogenetically distant from Drosophila identifies a lineage-specific, fast-evolving gene with key developmental roles in one of the earliest, genome-wide regulatory events, and allows for molecular exploration of the developmental variations in early arthropod embryos.

The duplication of genes can occur through various mechanisms and is thought to make a major contribution to the evolutionary diversification of organisms. There is increasing evidence for a large-scale duplication of genes in some chelicerate lineages including two rounds of whole genome duplication (WGD) in horseshoe crabs. To investigate this further we sequenced and analyzed the genome of the common house spider Parasteatoda tepidariorum. We found pervasive duplication of both coding and non-coding genes in this spider, including two clusters of Hox genes. Analysis of synteny conservation across the P. tepidariorum genome suggests that there has been an ancient WGD in spiders. Comparison with the genomes of other chelicerates, including that of the newly sequenced bark scorpion Centruroides sculpturatus, suggests that this event occurred in the common ancestor of spiders and scorpions and is probably independent of the WGDs in horseshoe crabs. Furthermore, characterization of the sequence and expression of the Hox paralogs in P. tepidariorum suggests that many have been subject to neofunctionalization and/or subfunctionalization since their duplication, and therefore may have contributed to the diversification of spiders and other pulmonate arachnids.