ABSTRACT Aim Insular woodiness, referring to the evolutionary transition from herbaceousness towards woodiness on islands, has arisen at least 38 times on the Canary Islands. Distribution patterns and physiological experiments have suggested a link between insular woodiness and increased drought stress resistance in current-day species, but we do not know in which palaeoclimatic conditions these insular woody lineages originated. Therefore, we estimated the timing of colonisation events and origin of woodiness of multiple Canary Island lineages and reviewed the palaeoclimate based on literature. Location Canary Islands (Spain). Taxon 37 lineages, including 24 insular woody and 13 non-insular woody (i.e. herbaceous, ancestrally woody, and derived woody). Methods To enable a simultaneous dating analysis for all 37 lineages, two chloroplast markers ( matK and rbcL ) for 135 Canary Island species and 103 closely related continental relatives were sequenced and aligned to an existing matK-rbcL dataset including ca 24,000 species that was calibrated with 42 fossils from outside the Canaries. After constraining the species to the family level, 200 RAxML runs were performed and dated with TreePL. Results Woodiness in 80-90% of the insular woody lineages originated within the last 7 Myr, coinciding with the onset of major aridification events nearby the Canaries (start of north African desertification, followed by Messinian salinity crisis); in ca 55-65% of the insular woody lineages studied, woodiness developed within the last 3.2 Myr during which Mediterranean seasonality (yearly summer droughts) became established on the Canaries, followed by dry Pleistocene glacial fluctuations. Main conclusions Although details of the initial colonisation and settlement of many island plant lineages remain elusive, our results are consistent with palaeodrought as a potential driver for woodiness in most of the insular woody Canary Island lineages studied.

Abstract Aim Biodiversity on islands is affected by various geo-physical processes and sea-level fluctuations. Oceanic islands (never connected to a landmass) are initially vacant with diversity accumulating via colonisation and speciation, followed by a decline as islands shrink. Continental islands have species upon formation (when disconnected from the mainland) and may have transient land-bridge connections. Theoretical predictions for the effects of these geo-processes on rates of colonisation, speciation and extinction have been proposed, but methods of phylogenetic inference assume only oceanic island scenarios without accounting for island ontogeny, sea-level changes or past landmass connections. Here, we analyse to what extent ignoring geodynamics affects the inference performance of a phylogenetic island model, DAISIE, when confronted with simulated data that violate its assumptions. Location Simulation of oceanic and continental islands. Methods We extend the DAISIE simulation model to include: area-dependent rates of colonisation and diversification associated with island ontogeny and sea-level fluctuations, and continental islands with biota present upon separation from the mainland, and shifts in rates to mimic temporary land-bridges. We quantify the error made when geo-processes are not accounted for by applying DAISIE’s inference method to geodynamic simulations. Results We find that the robustness of the model to dynamic island area is high (error is small) for oceanic islands and for continental islands that have been separated for a long time, suggesting that, for these island types, it is possible to obtain reliable results when ignoring geodynamics. However, for continental islands that have been recently or frequently connected, robustness of DAISIE is low, and inference results should not be trusted. Main conclusions: This study highlights that under a large proportion of island biogeographic geo-scenarios (oceanic islands and ancient continental fragments) a simple phylogenetic model ignoring geodynamics is empirically applicable and informative. However, recent connection to the continent cannot be ignored, requiring development of a new inference model.

Abstract Understanding macroevolution on islands requires knowledge of the closest relatives of is-land species on the mainland. The evolutionary relationships between island and mainland species can be reconstructed using phylogenies, to which models can be fitted to understand the dynamical processes of colonisation and diversification. But how much information on the mainland is needed to gain insight into macroevolution on islands? Here we first test whether species turnover on the mainland and incomplete mainland sampling leave recognis-able signatures in community phylogenetic data. We find predictable phylogenetic patterns: colonisation times become older and the perceived proportion of endemic species increases as mainland turnover and incomplete knowledge increase. We then analyse the influence of these factors on the inference performance of the island biogeography model DAISIE, a whole-island community phylogenetic model that assumes that mainland species do not diversify, and that the mainland is fully sampled in the phylogeny. We find that colonisation and diversification rate are estimated with little bias in the presence of mainland extinction and incomplete sampling. By contrast, the rate of anagenesis is overestimated under high levels of mainland extinction and incomplete sampling, because these increase the perceived level of island endemism. We conclude that community-wide phylogenetic and endemism datasets of island species carry a signature of mainland extinction and sampling. The ro-bustness of parameter estimates suggests that island diversification and colonisation can be studied even with limited knowledge of mainland dynamics.

A bstract While the theory of micro-evolution by natural selection assigns a crucial role to competition, its role in macroevolution is less clear. Phylogenetic evidence for a decelerating accumulation of lineages suggests a feedback of lineage diversity on diversification, i.e., ecological limits to diversification. However, does this feedback only occur between close relatives, or do distant relatives also influence their diversification? In other words: are there phylogenetic limits to these ecological limits? Islands form ideal systems to answer these questions, because their boundedness facilitates an overview of all potential competitors. The DAISIE (Dynamic Assembly of Island biota through Speciation Immigration and Extinction) framework allows for testing the presence of diversity-dependence on islands given phylogenetic data on colonization and branching times. The current inference models in DAISIE assume that this diversity-dependence only applies within a colonizing clade, which we term clade-specific (CS) diversity-dependence. Here we introduce a new DAISIE model that assumes that diversity-dependence applies to all species regardless of their ancestry, i.e. diversity-dependence applies both to species within the same clade and between different clades. We call this island-wide (IW) diversity-dependence. Here we present a method to compute a likelihood for this model and develop a statistical procedure based on likelihood ratio bootstrapping to compare it to the likelihood of the CS model in order to overcome biases known for standard model selection. We apply it to the diversification of Eleutherodactylus frogs on Hispaniola. Across the Greater Antilles archipelago, this radiation shows repeated patterns of diversification in ecotypes which are similar across clades. This could be suggestive of overlapping niche space and hence between-clade interactions, i.e. IW diversity-dependence. But it could also be suggestive of only within-clade interactions, because between-clade interactions would have blocked the same ecotype re-appearing. We find that the CS model fits the data much better than the IW model, indicating that different colonizations, while resulting in similar ecotypes, are sufficiently distinct to avoid interacting strongly. We argue that non-overlapping distributions between clades (both spatially and in terms of ecotypes) cannot be used as evidence of CS diversity-dependence, because this pattern may be a consequence of IW diversity-dependence. By contrast, by using phylogenetic data rather than distributional data our method does allow for inferring the phylogenetic limits to ecological limits to diversification. We discuss how our new IW model advances our understanding also in other ways, ranging from identifying priority effects to modelling the spread of an epidemic in island-like systems, such as schools or hospitals.

Abstract Madagascar’s biota has suffered recent extinctions and many of its unique species are threatened. However, the severity of recent and potential extinctions in a global evolutionary context is unquantified. We compiled a phylogenetic dataset for the complete non-marine mammalian biota of Madagascar and estimated natural rates of extinction, colonization, and speciation. We measured how long it would take to restore Madagascar’s mammalian biodiversity under these rates, the “evolutionary return time” (ERT). We show the loss of currently threatened Malagasy mammal species would have a much deeper long-term impact than all the extinctions since human arrival to the island. A return from current to pre-human diversity would take 1.6 million years (Myr) for bats, and 2.9 Myr for non-volant mammals. However, if species currently classified as threatened go extinct, the ERT rises to 2.9 Myr for bats and 23 Myr for non-volant mammals. The evolutionary history currently under threat on Madagascar is much greater than on other islands, suggesting an extinction wave with deep evolutionary impact is imminent unless immediate conservation actions are taken.

Abstract Species diversification is characterized by speciation and extinction, the rates of which can, under some assumptions, be estimated from time-calibrated phylogenies. However, maximum likelihood estimation methods (MLE) for inferring rates are limited to simpler models and can show bias, particularly in small phylogenies. Likelihood-free methods to estimate parameters of diversification models using deep learning have started to emerge, but how robust neural network methods are at handling the intricate nature of phylogenetic data remains an open question. Here we present a new ensemble neural network approach to estimate diversification parameters from phylogenetic trees that leverages different classes of neural networks (dense neural network, graph neural network, and long short-term memory recurrent network) and simultaneously learns from graph representations of phylogenies, their branching times and their summary statistics. Our best-performing ensemble neural network (which corrects graph neural network result using a recurrent neural network) can compute estimates faster than MLE and is less affected by tree size. Our analysis suggests that the primary limitation to accurate parameter estimation is the amount of information contained within a phylogeny, as indicated by its size and the strength of effects shaping it. In cases where MLE is unavailable, our neural network method provides a promising alternative for estimating phylogenetic tree parameters. If there are detectable phylogenetic signals present, our approach delivers results that are comparable to MLE but without inherent biases.

The application of state-dependent speciation and extinction (SSE) models to phylogenetic trees has revealed an important role for traits in diversification. However, this role remains comparatively unexplored on islands, which can include multiple independent clades resulting from different colonization events. Here, we perform a robustness study to identify how trait-dependence in rates of island colonization, extinction and speciation (CES rates) affects the estimation accuracy of a phylogenetic model that assumes no rate variation between trait states. We extend the DAISIE (Dynamic Assembly of Islands through Speciation, Immigration and Extinction) simulation model to include state-dependent rates, and evaluate the robustness of the DAISIE inference model using simulated data. Our results show that when the CES rate differences between trait states are moderate, DAISIE shows negligible error for a variety of island diversity metrics. However, for large differences in speciation rates, we find large errors when reconstructing clade size variation and non-endemic species diversity through time. We conclude that for many biologically realistic scenarios with trait-dependent speciation and colonization, island diversity dynamics can be accurately estimated without the need to explicitly model trait dynamics. Nonetheless, our new simulation model may provide a useful tool for studying patterns of trait variation.

State-dependent speciation and extinction (SSE) models provide a framework for quantifying whether species traits have an impact on evolutionary rates and how this shapes the variation in species richness among clades in a phylogeny. However, SSE models are becoming increasingly complex, limiting the application of likelihood-based inference methods. Approximate Bayesian computation (ABC), a likelihood-free approach, is a potentially powerful alternative for estimating parameters. One of the key challenges in using ABC is the selection of efficient summary statistics, which can greatly affect the accuracy and precision of the parameter estimates. In state-dependent diversification models, summary statistics need to capture the complex relationships between rates of diversification and species traits. Here, we develop an ABC framework to estimate state-dependent speciation, extinction and transition rates in the BiSSE (binary state dependent speciation and extinction) model. Using different sets of candidate summary statistics, we then compare the inference ability of ABC with that of using likelihood-based maximum likelihood (ML) and Markov chain Monte Carlo (MCMC) methods. Our results show the ABC algorithm can accurately estimate state-dependent diversification rates for most of the model parameter sets we explored. The inference error of the parameters associated with the species-poor state is larger with ABC than in the likelihood estimations only when the speciation rate is highly asymmetric between the two states. Furthermore, we find that the combination of normalized lineage-through-time (nLTT) statistics and phylogenetic signal in binary traits (Fitz and Purvis D) constitute efficient summary statistics for the ABC method. By providing insights into the selection of suitable summary statistics, our work aims to contribute to the use of the ABC approach in the development of complex state-dependent diversification models, for which a likelihood is not available.

Abstract Phylogenetic trees are commonly used to answer questions on biogeographical and diversification histories of different groups. Recently, new approaches have been developed that use community phylogenetic trees requiring a data structure distinct from the single phylogenetic trees that are commonly used, which may be a barrier to the utilisation of these approaches. DAISIE (Dynamic Assembly of Islands through Speciation, Immigration and Extinction) is an island biogeography model that can estimate rates of colonisation, speciation and extinction from phylogenetic data across insular communities, as well as simulate islands under those rates. Here we describe the DAISIEprep R package, a set of pre-processing tools to aid the extraction of data from one or many phylogenetic trees to generate data in a format interpretable by DAISIE for the application of island biogeography inference models. We present examples to illustrate the various data types that can be used. The package includes simple algorithms to extract data on island colonists and account for bio-geographical, topological and taxonomic uncertainty. It also allows flexible incorporation of either missing species or entire insular lineages when phylogenetic data are not available. DAISIEprep enables reproducible and user-friendly data extraction and formatting, and will facili-tate addressing questions about island biogeography, diversification and anthropogenic impacts in insular systems.

Estimation of parameters of evolutionary island biogeography models, such as colonization and diversification rates, is important for a better understanding of island systems. A popular statistical inference framework is likelihood-based estimation of parameters using island species richness and phylogenetic data. Likelihood approaches require that the likelihood can be computed analytically or numerically, but with the increasing complexity of island biogeography models, this is often unfeasible. Simulation-based estimation methods may then be a promising alternative. One such method is approximate Bayesian computation (ABC), which compares summary statistics of the empirical data with the output of model simulations. However, ABC demands the definition of summary statistics that sufficiently describe the data, which is yet to be explored in island biogeography. Here, we propose a set of summary statistics and use it in an ABC framework for the estimation of parameters of an island biogeography model, DAISIE (Dynamic Assembly of Island biota through Speciation, Immigration and Extinction). For this model, likelihood-based inference is possible, which gives us the opportunity to assess the performance of the summary statistics. DAISIE currently only allows maximum likelihood estimation (MLE), so we additionally develop a likelihood-based Bayesian inference framework using Markov Chain Monte Carlo (MCMC) to enable comparison with the ABC results (i.e., making the same assumptions on prior distributions). We simulated phylogenies of island communities subject to colonization, speciation, and extinction using the DAISIE simulation model and compared the estimated parameters using the three inference approaches (MLE, MCMC and ABC). Our results show that the ABC algorithm performs well in estimating colonization and diversification rates, except when the species richness or amount of phylogenetic information from an island are low. We find that compared to island species diversity statistics, summary statistics that make use of phylogenetic and temporal patterns (e.g., the number of species through time) significantly improve ABC inference accuracy, especially in estimating colonization and anagenesis rates, as well as making inference converge considerably faster and perform better under the same number of iterations. Island biogeography is rapidly developing new simulation models that can explain the complexity of island biodiversity, and our study provides a set of informative summary statistics that can be used in island biogeography studies for which likelihood-based inference methods are not an option.