The ability to adapt while exploring the world is critical for survival, yet how it comes about is unclear. Here we show that a whisker protraction reflex can be elicited following rostro-caudal pad stimulation, and that short-term kinematics of this reflex are enhanced when coherent complex spike activity of cerebellar Purkinje cells occurs in crus 1. Instead, the long-term kinematics can be adapted by tetanic stimulation and this adaptation is largely controlled by changes in the simple spike activity of Purkinje cells in crus 2. Increases in whisker protraction correlate with preceding increases in simple spikes in trial-by-trial variation analysis, and both behavioral and spike adaptation are absent in independent mouse models in which postsynaptic long-term potentiation of Purkinje cells is blocked. These differentially distributed short-term and long-term cerebellum-dependent modulations of whisker movements may come into play during coordination and adaptation of natural behaviors like gap crossing and prey capture.

Cerebellar Purkinje cells integrate sensory information with motor efference copies to adapt movements to behavioural and environmental requirements. They produce complex spikes that are triggered by the activity of climbing fibres originating in neurons of the inferior olive. These complex spikes can shape the onset, amplitude and direction of movements as well as the adaptation of such movements to sensory feedback. Clusters of nearby inferior olive neurons project to parasagittally aligned stripes of Purkinje cells, referred to as 'microzones'. It is currently unclear to what extent individual Purkinje cells within a single microzone integrate climbing fibre inputs from multiple sources of different sensory origins, and to what extent sensory-evoked climbing fibre responses depend on the strength and recent history of activation. Here we imaged complex spike responses in cerebellar lobule crus 1 to various types of sensory stimulation in awake mice. We find that different sensory modalities and receptive fields have a mild, but consistent, tendency to converge on individual Purkinje cells. Purkinje cells encoding the same stimulus show increased events with coherent complex spike firing and tend to lie close together. Moreover, whereas complex spike firing is only mildly affected by variations in stimulus strength, it strongly depends on the recent history of climbing fibre activity. Our data point towards a mechanism in the olivo-cerebellar system that regulates complex spike firing during mono- or multisensory stimulation around a relatively low set-point, highlighting an integrative coding scheme of complex spike firing under homeostatic control.