Abstract Photosynthetic algae have evolved mechanisms to cope with suboptimal light and CO 2 conditions. When light energy exceeds CO 2 fixation capacity, Chlamydomonas reinhardtii activates photoprotection, mediated by LHCSR1/3 and PSBS, and the CO 2 Concentrating Mechanism (CCM). How light and CO 2 signals converge to regulate these processes remains unclear. Here, we show that excess light activates photoprotection- and CCM-related genes by altering intracellular CO 2 concentrations and that depletion of CO 2 drives these responses, even in total darkness. High CO 2 levels, derived from respiration or impaired photosynthetic fixation, repress LHCSR3 /CCM genes while stabilizing the LHCSR1 protein. Finally, we show that the CCM regulator CIA5 also regulates photoprotection, controlling LHCSR3 and PSBS transcript accumulation while inhibiting LHCSR1 protein accumulation. This work has allowed us to dissect the effect of CO 2 and light on CCM and photoprotection, demonstrating that light often indirectly affects these processes by impacting intracellular CO 2 levels.

Abstract Land plants and microalgae convert solar energy into electrochemical energy by using cooperative two photosystems (PSI and PSII). To maintain optimal photosynthetic rates under variable light conditions in nature, phosphorylation of light-harvesting complex for PSII (LHCII) balances the excitation energy distribution between the two photosystems. Here, we investigated the mechanism of this balancing in a green alga. We show that phospho-LHCIIs physically bind to both photosystems. The energy transfer from the LHCIIs to the PSII core complexes becomes less efficient, whereas the excitation level of PSI increases. The time-resolved fluorescence spectra showed an increase in delayed PSI fluorescence, which represents energetical spillover from PSII to PSI. In addition, the spillover is likely mediated by phospho-LHCIIs and PSI antennas. We hypothesize that the spillover explains the larger extent of phospho-LHCIIs dependent energy balancing in the green alga than land plants, which is important for the short-term photoadaptaion in the algal habitat.

Abstract Some sea slugs sequester chloroplasts from algal food in their intestinal cells and photosynthesize for months. This phenomenon, kleptoplasty, poses a question of how the chloroplast retains its activity without the algal nucleus. There have been debates on the horizontal transfer of algal genes to the animal nucleus. To settle the arguments, this study reported the genome of a kleptoplastic sea slug Plakobranchus ocellatus and found no evidence of photosynthetic genes encoded on the nucleus. Nevertheless, it was confirmed that light illumination prolongs the life of mollusk under starvation. These data presented a paradigm that a complex adaptive trait, as typified by photosynthesis, can be transferred between eukaryotic kingdoms by a unique organelle transmission without nuclear gene transfer. Our phylogenomic analysis showed that genes for proteolysis and immunity undergo gene expansion and are up-regulated in chloroplast-enriched tissue, suggesting that these molluskan genes are involved in the DNA-independent phenotype acquisition.

ABSTRACT An intriguing architecture called ‘semi-crystalline photosystem II (PSII) array’ has been observed in the thylakoid membranes in vascular plants. It is an array of PSII–light harvesting complex II (LHCII) supercomplexes only appears in the low-light, whose functional role has not been clarified. We identified PSII–LHCII supercomplexes in their monomeric and multimeric forms in the low-light acclimated spinach leaves and prepared them using sucrose density gradient-ultracentrifugation in the presence of amphipol A8-35. When the leaves were acclimated to high-light, however, only monomeric forms were present. Single particle electron microscopy identified that the multimeric PSII–LHCII supercomplexes were composed of two (‘megacomplex’) or three (‘arraycomplex’) units of PSII–LHCII supercomplexes, which aligned like a fraction of the semi-crystalline array. Further characterization using fluorescence analysis revealed that multimeric forms have a higher light-harvesting capability, but a lower thermal dissipation capability than the monomeric form, suggesting such a configurational conversion of PSII–LHCII supercomplexes possibly serves as a structural basis for the plants’ acclimation to environmental light.

Abstract Conversion of light energy into chemical energy through photosynthesis in the chloroplasts of photosynthetic organisms is essential for photoautotrophic growth. However, the conversion of excess light energy into thermal energy by non-photochemical quenching (NPQ) is important for avoiding the generation of reactive oxygen species and maintaining efficient photosynthesis. In the unicellular green alga Chlamydomonas reinhardtii , NPQ is activated as a photoprotective mechanism through wavelength-specific light signaling pathways mediated by the phototropin (blue light) and UVR8 (ultra-violet light, UV) photoreceptors. NPQ-dependent photoprotection improves cell survival under high-light conditions; however, the biological significance of photoprotection being activated by light with different qualities remains poorly understood. Here, we demonstrate that NPQ-dependent photoprotection is activated more rapidly by UV than by visible light. We found that induction of gene expression and protein accumulation related to photoprotection was significantly faster and greater in magnitude under UV treatment compared to that under blue- or red-light treatment. Furthermore, the action spectrum of UV-dependent induction of photoprotective factors implied that Chlamydomonas sense relatively long-wavelength UV (including UV-A/B), whereas the model dicot plant Arabidopsis thaliana preferentially senses relatively short-wavelength UV (mainly UV-B/C) for induction of photoprotective responses. Therefore, we hypothesize that Chlamydomonas developed a UV response distinct from that of land plants. One-sentence summary In contrast to land plants, which sense short-wave UV light, the unicellular green alga Chlamydomonas senses long-wavelength UV light for photoprotective responses.

Abstract Photosynthetic organisms have developed a rapid regulation mechanism called state transition (ST) to rapidly adjust the excitation balance between two photosystems by light-harvesting complex II (LHCII) movement. Though many researchers have assumed coupling of the ultrastructural dynamics of the thylakoid membrane to the ST mechanism, how ST is related to the ultrastructural dynamic of the thylakoid in Chlamydomonas remains elusive. To clarify the above-mentioned relation, here we used two specialized microscope techniques, observation via the excitation-spectral microscope (ESM) developed recently by us and the super-resolution imaging based on structured illumination microscopy (SIM). The ESM observation revealed a highly reversible rearrangement of LHCII-related fluorescence. More importantly, it clarified lower ST activity in the region surrounding the pyrenoid, which is the specific subcellular compartment associated with the carbon-fixation reaction. On the other hand, the SIM observation resolved partially irreversible fine thylakoid transformations induced by the ST-inducing illumination. Fine irreversible thylakoid transformation was also observed for the Stt7-kinase-lacking mutant. This result, together with the nearly equal structural changes in the less active ST regions around the pyrenoid, suggested the independence of the observed fine structural changes from the LHCII phosphorylation.