As signal production changes through speciation, the sensory systems that receive these signals also adapt to extract relevant information effectively. Shedding light on this process helps us understand how sensory codes are tailored to specific tasks. In a species of weakly electric fish, Apteronotus albifrons, we examined the unique neurophysiological properties that support the encoding of electrosensory communication signals that the animal encounters in social exchanges. We compare our findings to known coding properties of the closely related species, Apteronotus leptorhynchus, to establish how these animals differ in their ability to encode their distinctive communication signals. While there are many similarities between these two species, we found notable differences leading to relatively poor coding of the details of chirp structure occurring on high-frequency background beats. As a result, small differences in chirp properties are poorly resolved by the nervous system. We performed behavioral tests to relate A. albifrons chirp coding strategies to its use of chirps during social encounters. Our results suggest that A. albifrons do not exchange frequent chirps in non-breeding condition, particularly when the beat frequency is high. These findings parallel the mediocre chirp coding accuracy in that they both point to a reduced reliance on frequent and rich exchange of information through chirps during these social interactions. Therefore, our study suggests that neural coding strategies in the central nervous system vary across species in a way that parallels the behavioral use of the sensory signals.

Heterogeneity of neural properties within a given neural class is ubiquitous in the nervous system and permits different sub-classes of neurons to specialize for specific purposes. This principle has been thoroughly investigated in the hindbrain of the weakly electric fish A. leptorhynchus in the primary electrosensory area, the Electrosensory Lateral Line lobe (ELL). The pyramidal cells that receive inputs from tuberous electroreceptors are organized in three maps in distinct segments of the ELL. The properties of these cells vary greatly across maps due to differences in connectivity, receptor expression, and ion channel composition. These cells are a seminal example of bursting neurons and their bursting dynamic relies on the presence of voltage-gated Na+ channels in the extensive apical dendrites of the superficial pyramidal cells. Other ion channels can affect burst generation and their expression varies across ELL neurons and segments. For example, SK channels cause hyperpolarizing after-potentials decreasing the likelihood of bursting, yet bursting propensity is similar across segments. We question whether the depolarizing mechanism that generates the bursts presents quantitative differences across segments that could counterbalance other differences having the opposite effect. Although their presence and role are established, the distribution and density of the apical dendrites’ Na+ channels have not been quantified and compared across ELL maps. Therefore, we test the hypothesis that Na+ channel density varies across segment by quantifying their distribution in the apical dendrites of immunolabeled ELL sections. We found the Na+ channels to be two-fold denser in the lateral segment than in the centro-medial segment, the centro-lateral segment being intermediate. Our results imply that this differential expression of voltage-gated Na+ channels could counterbalance or interact with other aspects of neuronal physiology that vary across segments (e.g. SK channels). We argue that burst coding of sensory signals, and the way the network regulates bursting, should be influenced by these variations in Na+ channel density.

All sensory systems must reliably translate information about the environment into a neural code, mediating perception. The most relevant aspects of stimuli may change as behavioral context changes, making efficient encoding of information more challenging. Sensory systems must balance rapid detection of a stimulus with perception of fine details that enable discrimination between similar stimuli. We show that in a species of weakly electric fish, Apteronotus leptorhynchus, two coding strategies are employed for these separate behavioral tasks. Using communication signals produced in different contexts, we demonstrate a strong correlation between neural coding strategies and behavioral performance on a discrimination task. Extracellular recordings of pyramidal cells within the electrosensory lateral line lobe of alert fish show two distinct response patterns, either burst discharges with little variation between different signals of the same category, or a graded, heterogeneous response that contains enough information to discriminate between signals with slight variations. When faced with a discrimination-based task, the behavioral performance of the fish closely matches predictions based on coding strategy. Comparisons of these results with neural and behavioral responses observed in other model systems suggest that our study highlights a general principle in the way different neural codes are utilized in the sensory system.