Using voltage sensitive–dye imaging in the cortices of anesthetized and awake mice, the authors show that spontaneous activity patterns contain similar motifs as those evoked by sensory stimulation. These motifs are also seen after optogenetic activation of the cortex, and they correlate with structural connectivity. Using millisecond-timescale voltage-sensitive dye imaging in lightly anesthetized or awake adult mice, we show that a palette of sensory-evoked and hemisphere-wide activity motifs are represented in spontaneous activity. These motifs can reflect multiple modes of sensory processing, including vision, audition and touch. We found similar cortical networks with direct cortical activation using channelrhodopsin-2. Regional analysis of activity spread indicated modality-specific sources, such as primary sensory areas, a common posterior-medial cortical sink where sensory activity was extinguished within the parietal association area and a secondary anterior medial sink within the cingulate and secondary motor cortices for visual stimuli. Correlation analysis between functional circuits and intracortical axonal projections indicated a common framework corresponding to long-range monosynaptic connections between cortical regions. Maps of intracortical monosynaptic structural connections predicted hemisphere-wide patterns of spontaneous and sensory-evoked depolarization. We suggest that an intracortical monosynaptic connectome shapes the ebb and flow of spontaneous cortical activity.

A prominent feature of the cortical systems controlling the whiskers in the adult rodent is tight coupling between sensory and motor systems. Stimulation of the whiskers evokes activation of discrete motor regions of cortex shortly after activation of the sensory cortex. To explore the factors that direct the development of sensorimotor functional connectivity, we recorded spontaneous and whisker-evoked cortical activity using voltage-sensitive imaging over a large (7X7 mm) craniotomy in postnatal rats (day 5-12) under anesthesia. We found that spontaneous bursts of activity in the barrel cortex were correlated predominantly with activity in motor (anterio-medial) cortex, at ages before whisker stimulation evoked activation in this area. Intracortical microstimulation and anatomical tracing experiments confirmed there were no functional or anatomical intracortical sensorimotor connections. We interpret these results as evidence that the spontaneous patterns of activity in the cortex synchronize functionally related regions of the brain prior to their maturation.