Abstract Interactions between microbial symbionts of metazoan hosts are emerging as key features of symbiotic systems. Little is known about the role of such interactions on the maintenance of symbiosis through host’s life cycle. We studied the influence of symbiotic bacteria on the maintenance of symbiotic yeast through metamorphosis of the fly Drosophila melanogaster . To this end we mimicked the development of larvae in natural fruit. In absence of bacteria yeast was never found in young adults. However, yeast could maintain through metamorphosis when larvae were inoculated with symbiotic bacteria isolated from D. melanogaster faeces. Furthermore, an Enterobacteriaceae favoured yeast transstadial maintenance. Because yeast is a critical symbiont of D. melanogaster flies, bacterial influence on host-yeast association may have consequences for the evolution of insect-yeast-bacteria tripartite symbiosis and their cooperation. Summary statement Bacterial symbionts of Drosophila influence yeast maintenance through fly metamorphosis, a novel observation that may have consequences for the evolution of insect-yeast-bacteria interactions.

Abstract Little is known on the origin and maintenance of symbionts associated with Drosophila larvae in natura , which restricts the understanding of Drosophila -extracellular microorganism symbiosis in the light of evolution. Here, we studied the origin and maintenance of symbionts of Drosophila larvae under ecologically realistic conditions, to our knowledge for the first time, using yeast and bacterial isolates and two Drosophila species: the model organism D. melanogaster and the invasive pest D. suzukii . We discovered that Drosophila females and males both transmit yeast and bacteria symbionts to larvae. In addition, several symbiotic yeasts initially associated with larvae were conserved throughout host life cycle and transmitted to offspring. Our results suggest that stable associations of Drosophila flies with bacteria and yeasts may exist in natura and constitute a step forward in the understanding of wild Drosophila -microorganism symbioses.

Abstract Many symbionts provide nutrients to their host and/or affect its phenotypic plasticity. Such symbiont effects on host resource acquisition and allocation are often simultaneous and difficult to disentangle. Here we partitioned symbiont effects on host resource acquisition and allocation using a new framework based on the analysis of a well-established trade-off between host fitness components. This framework was used to analyze the effect of symbiotic yeast on the larval development of Drosophila larvae in field-realistic conditions. The screening of eighteen yeast fresh isolates showed they had similar effects on the resource acquisition in Drosophila melanogaster, D. simulans and D. suzukii but species-specific effects on resource allocation between either larval development speed or adult size. These differences shed light on the ecology of Drosophila flies and illustrate why distinguishing between these qualitatively different effects of microorganisms on hosts is essential to understand and predict symbiosis evolution.

Abstract The spotted wing drosophila (SWD) Drosophila suzukii (Diptera: Drosophilidae) is a pest of soft fruit. Since its introduction in Europe in 2008 farmers struggle to protect their crops. The sterile insect technique (SIT) has proven efficient at controlling numerous fruit fly species and could be deployed to control D. suzukii . In recent years, key elements of SIT applied to D. suzukii have become available. However, field- and field-like experiments are scarce. In this experiment, we assayed the efficacy of a high-performance strain at reducing the reproduction of D. suzukii in complex, yet replicated and controlled conditions. Two ratios of sterile to fertile insects (5:1 and 1:1) using bisexual releases were compared to a control treatment with fertile, wild flies only. The presence of sterile individuals at a 5:1 ratio significantly reduced fly reproduction, measured after 5 days, by an approximate threefold factor. However, the proportion of infested fruits in the treated plots remained unaffected. The number of available berries in the cage appeared an unexpected determinant of fly infestation, suggesting undocumented density-dependent processes. The success of this assay opens the door to larger scales experiments, over several generations, and, in the near future, the field-evaluation of the efficacy of the SIT to control D. suzukii .

Abstract Environmentally acquired microbial symbionts could contribute to host adaptation to local adaptation like vertically transmitted symbionts do. This scenario necessitates symbionts to have different effects in different environments. In Drosophila melanogaster , communities of extracellular bacterial symbionts vary largely among environments, which could be due to variable effects on phenotype. We investigated this idea with four bacterial strains isolated from the feces of a D. melanogaster lab strain, and tested their effects in two environments: the environment of origin (i.e. the laboratory medium) and a new one (i.e. fresh fruit with live yeast). All bacterial effects on larval and adult traits differed among environments, ranging from very beneficial to marginally deleterious. The joint analysis of larval development speed and adult size further suggests bacteria would affect developmental plasticity more than resource acquisition in males. The context-dependent effects of bacteria we observed, and its underlying mechanisms, sheds light on how environmentally acquired symbionts may contribute to host evolution.

Environmentally acquired microbial symbionts could contribute to host adaptation to local conditions like vertically transmitted symbionts do. This scenario necessitates symbionts to have different effects in different environments. We investigated this idea in Drosophila melanogaster , a species which communities of bacterial symbionts vary greatly among environments. We isolated four bacterial strains isolated from the feces of a D. melanogaster laboratory strain and tested their effects in two conditions: the ancestral environment (i.e. the laboratory medium) and a new environment (i.e. fresh fruit with live yeast). All bacterial effects on larval and adult traits differed among environments, ranging from very beneficial to marginally deleterious. The joint analysis of larval development speed and adult size further shows bacteria affected developmental plasticity more than resource acquisition. This effect was largely driven by the contrasted effects of the bacteria in each environment. Our study illustrates that understanding D. melanogaster symbiotic interactions in the wild will necessitate working in ecologically realistic conditions. Besides, context-dependent effects of symbionts, and their influence on host developmental plasticity, shed light on how environmentally acquired symbionts may contribute to host evolution.

Drosophila suzukii (Matsumura) is an invasive dipteran pest of soft fruits that causes substantial damage to the horticultural crops of Europe and North America. As conventional control of this pest is challenging, an environmentally benign microbial biopesticide is highly desirable. A lethal virus could prove to be such a control agent. Here we use a metatranscriptomic approach to discover new viruses infecting this fly and its larvae, in both its native (Japanese) and invasive (British and French) ranges. We describe 18 new RNA viruses, including members of the Picornavirales, Mononegavirales, Bunyavirales, Chuviruses, Nodaviridae, Tombusviridae, Reoviridae, and Nidovirales, and discuss their phylogenetic relationships with previously known viruses. We also detect 16 previously described viruses of other Drosophila species that show potential association with D. suzukii in the wild.