Congenital amusia is a lifelong disorder of music perception and production. The present study investigated the cerebral bases of impaired pitch perception and memory in congenital amusia using behavioural measures, magnetoencephalography and voxel-based morphometry. Congenital amusics and matched control subjects performed two melodic tasks (a melodic contour task and an easier transposition task); they had to indicate whether sequences of six tones (presented in pairs) were the same or different. Behavioural data indicated that in comparison with control participants, amusics’ short-term memory was impaired for the melodic contour task, but not for the transposition task. The major finding was that pitch processing and short-term memory deficits can be traced down to amusics’ early brain responses during encoding of the melodic information. Temporal and frontal generators of the N100m evoked by each note of the melody were abnormally recruited in the amusic brain. Dynamic causal modelling of the N100m further revealed decreased intrinsic connectivity in both auditory cortices, increased lateral connectivity between auditory cortices as well as a decreased right fronto-temporal backward connectivity in amusics relative to control subjects. Abnormal functioning of this fronto-temporal network was also shown during the retention interval and the retrieval of melodic information. In particular, induced gamma oscillations in right frontal areas were decreased in amusics during the retention interval. Using voxel-based morphometry, we confirmed morphological brain anomalies in terms of white and grey matter concentration in the right inferior frontal gyrus and the right superior temporal gyrus in the amusic brain. The convergence between functional and structural brain differences strengthens the hypothesis of abnormalities in the fronto-temporal pathway of the amusic brain. Our data provide first evidence of altered functioning of the auditory cortices during pitch perception and memory in congenital amusia. They further support the hypothesis that in neurodevelopmental disorders impacting high-level functions (here musical abilities), abnormalities in cerebral processing can be observed in early brain responses.

Abstract Predictive coding accounts of brain functions profoundly influence current approaches to perceptual synthesis. However, a fundamental paradox has emerged, that may be very relevant for understanding hallucinations, psychosis or cognitive inflexibility. This paradox is that in some situations surprise or prediction error related responses can decrease when predicted and yet, they can increase when we know they are predictable. This paradox is resolved by recognizing that brain responses reflect precision weighted prediction error. This then presses us to disambiguate the contributions of precision and prediction error in electrophysiology. We report, for the first time, an experimental paradigm that may be able to meet this challenge. We examined brain responses to unexpected and expected surprising sounds, assuming that the latter yield a smaller prediction error but much more amplified by a larger precision weight. Importantly, addressing this modulation requires the modelling of trial-by-trial variations of brain responses, that we reconstructed within a fronto-temporal network by combining EEG and MEG. Our results reveal an adaptive learning of surprise with larger integration of past (relevant) information in the context of expected surprises. Within the auditory hierarchy, this adaptation was found tied down to specific connections and reveals in particular and crucially precision encoding through neuronal excitability. Strikingly, these fine processes are automated as sound sequences were unattended. These findings directly speak to applications in psychiatry, where it has been suggested that a specifically impaired precision weighting is at the heart of several conditions such as schizophrenia and autism.

Abstract Congenital amusia is a life-long deficit of musical processing. This deficit can extend to the processing of language and in particular, emotional prosody. In a previous behavioral study, we revealed that while amusic individuals had difficulties in explicitly recognizing emotions for short vowels, they rated the emotional intensity of these same vowels as did their matched control participants. This finding led to the hypothesis that congenital amusics might be impaired for explicit emotional prosody recognition, but not for its implicit processing. With the aim to investigate amusics’ automatic processing of prosody, the present study measured electroencephalography (EEG) when participants listened passively to vowels presented within an oddball paradigm. Emotionally neutral vowel served as the standard and either emotional (anger and sadness) or neutral vowels as deviants. Evoked potentials were compared between participants with congenital amusia and control participants matched in age, education, and musical training. The MMN was rather preserved for all deviants in amusia, whereas an earlier negative component was found decreased in amplitude in amusics compared to controls for the neutral and sadness deviants. For the most salient deviant (anger), the P3a was decreased in amplitude for amusics compared to controls. These results showed some preserved automatic detection of emotional deviance in amusia despite an early deficit to process subtle acoustic changes. In addition, the automatic attentional shift in response to salient deviants at later processing stages was reduced in amusics in comparison to the controls. In the three ERPs related to the deviance, between-group differences were larger over bilateral prefrontal areas, previously shown to display functional impairments in congenital amusia. Our present study thus provides further understanding of the dichotomy between implicit and explicit processing in congenital amusia, in particular for vocal stimuli with emotional content.

Abstract In typical listeners, the perceptual salience of a surprising auditory event depends on the uncertainty of its context. For example, in melodies, pitch deviants are more easily detected and generate larger neural responses when the context is highly predictable than when it is less so. However, it is not known whether amusic listeners with abnormal pitch processing are sensitive to the degree of uncertainty of pitch sequences and, if so, whether they are to a different extent than typical non-musician listeners. To answer this question, we manipulated the uncertainty of short melodies while participants with and without congenital amusia underwent EEG recordings in a passive listening task. Uncertainty was manipulated by presenting melodies with different levels of complexity and familiarity, under the assumption that simpler and more familiar patterns would enhance pitch predictability. We recorded mismatch negativity (MMN) responses to pitch, intensity, timbre, location, and rhythm deviants as a measure of auditory surprise. In both participant groups, we observed reduced MMN amplitudes and longer peak latencies for all sound features with increasing levels of complexity, and putative familiarity effects only for intensity deviants. No significant group-by-complexity or group-by-familiarity interactions were detected. However, in contrast to previous studies, pitch MMN responses in amusics were disrupted in high complexity and unfamiliar melodies. The present results thus indicate that amusics are sensitive to the uncertainty of melodic sequences and that preattentive auditory change detection is greatly spared in this population across sound features and levels of predictability. However, our findings also hint at pitch-specific impairments in this population when uncertainty is high, thus suggesting that pitch processing under high uncertainty conditions requires an intact frontotemporal loop.

Abstract Congenital amusia is a neurodevelopmental disorder characterized by difficulties in the perception and production of music, including the perception of consonance and dissonance, or the judgment of certain combinations of pitches as more pleasant than others. Two perceptual cues for dissonance are inharmonicity (the lack of a common fundamental frequency between components) and beating (amplitude fluctuations produced by close, interacting frequency components). In the presence of inharmonicities or beats, amusics have previously been reported to be insensitive to inharmonicity, but to exhibit normal sensitivity to beats. In the present study, we measured adaptive discrimination thresholds in amusic participants and found elevated thresholds for both cues. We recorded EEG and measured the mismatch negativity (MMN) in evoked potentials to consonance and dissonance deviants in an oddball paradigm. The amplitude of the MMN response was similar overall for amusics and controls, but while control participants showed a stronger MMN to harmonicity cues than to beating cues, amusic participants showed a stronger MMN to beating cues than to harmonicity cues. These findings suggest that initial encoding of consonance cues may be intact in amusia despite impaired behavioral performance, but that the relative weight of non-spectral cues may be increased for amusic individuals.

Abstract Many natural sounds have frequency spectra composed of integer multiples of a fundamental frequency. This property, known as harmonicity, plays an important role in auditory information processing. However, the extent to which harmonicity influences the processing of sound features beyond pitch is still unclear. This is interesting because harmonic sounds have lower information entropy than inharmonic sounds. According to predictive processing accounts of perception, this property could produce more salient neural responses due to the brain’s weighting of sensory signals according to their uncertainty. In the present study, we used electroencephalography to investigate brain responses to harmonic and inharmonic sounds commonly occurring in music: piano tones and hi-hat cymbal sounds. In a multi-feature oddball paradigm, we measured mismatch negativity (MMN) and P3a responses to timbre, intensity, and location deviants in listeners with and without congenital amusia—an impairment of pitch processing. As hypothesized, we observed larger amplitudes and earlier latencies (for both MMN and P3a) in harmonic compared to inharmonic sounds. These harmonicity effects were modulated by sound feature. Moreover, the difference in P3a latency between harmonic and inharmonic sounds was larger for controls than amusics. We propose an explanation of these results based on predictive coding and discuss the relationship between harmonicity, information entropy, and precision weighting of prediction errors.

Congenital amusia is a lifelong deficit of music processing, in particular of pitch processing. Most research investigating this neurodevelopmental disorder has focused on music perception, but pitch also has a critical role for intentional and emotional prosody in speech. Two previous studies investigating amusics emotional prosody recognition have shown either some deficit or no deficit (compared to controls). However, these previous studies have used only long sentence stimuli, which allow for limited control over acoustic content. Here, we tested amusic individuals for emotional prosody perception in sentences and vowels. For each type of material, participants performed an emotion categorization task, followed by intensity ratings of the recognized emotion. Compared to controls, amusic individuals had similar recognition of emotion in sentences, but poorer performance in vowels, especially when distinguishing sad and neutral stimuli. These lower performances in amusics were linked with difficulties in processing pitch and spectro-temporal parameters of the vowel stimuli. For emotion intensity, neither sentence nor vowel ratings differed between participant groups, suggesting preserved implicit processing of emotional prosody in amusia. These findings can be integrated into previous data showing preserved implicit processing of pitch and emotion in amusia alongside deficits in explicit recognition tasks. They are thus further supporting the hypothesis of impaired conscious analysis of pitch and timbre in this neurodevelopmental disorder.

Objectives To evaluate alterations of top-down and/or bottom-up attention in migraine and their cortical underpinnings.Methods 19 migraineurs between attacks and 19 matched control participants performed a task evaluating jointly top-down and bottom-up attention, using visually-cued target sounds and unexpected task-irrelevant distracting sounds. Behavioral responses and MEG/EEG were recorded. Event-related potentials and fields (ERPs/ERFs) were processed and source reconstruction was applied to ERFs.Results At the behavioral level, neither top-down nor bottom-up attentional processes appeared to be altered in migraine. However, migraineurs presented heightened evoked responses following distracting sounds (orienting component of the N1 and Re-Orienting Negativity, RON) and following target sounds (orienting component of the N1), concomitant to an increased recruitment of the right temporo-parietal junction. They also displayed an increased effect of the cue informational value on target processing resulting in the elicitation of a negative difference (Nd).Conclusions Migraineurs appear to display increased bottom-up orienting response to all incoming sounds, and an enhanced recruitment of top-down attention.Significance The interictal state in migraine is characterized by an exacerbation of the orienting response to attended and unattended sounds. These attentional alterations might participate to the peculiar vulnerability of the migraine brain to all incoming stimuli.Highlights

Congenital amusia is a neurodevelopmental disorder characterized by deficits of music perception and production, which are related to altered pitch processing. The present study used a wide variety of tasks to test potential patterns of processing impairment in individuals with congenital amusia (N = 18) in comparison to matched controls (N = 19), notably classical pitch processing tests (i.e., pitch change detection, pitch direction of change identification, and pitch short-term memory tasks) together with tasks assessing other aspects of pitch-related auditory cognition, such as emotion recognition in speech, sound segregation in tone sequences, and speech-in-noise perception. Additional behavioral measures were also collected, including text reading/copying tests, visual control tasks, and a subjective assessment of hearing abilities. As expected, amusics' performance was impaired for the three pitch-specific tasks compared to controls. This deficit of pitch perception had a self-perceived impact on amusics' quality of hearing. Moreover, participants with amusia were impaired in emotion recognition in vowels compared to controls, but no group difference was observed for emotion recognition in sentences, replicating previous data. Despite pitch processing deficits, participants with amusia did not differ from controls in sound segregation and speech-in-noise perception. Text reading and visual control tests did not reveal any impairments in participants with amusia compared to controls. However, the copying test revealed more numerous eye-movements and a smaller memory span. These results allow us to refine the pattern of pitch processing and memory deficits in congenital amusia, thus contributing further to understand pitch-related auditory cognition. Together with previous reports suggesting a comorbidity between congenital amusia and dyslexia, the findings call for further investigation of language-related abilities in this disorder even in the absence of neurodevelopmental language disorder diagnosis.

Since their introduction in the late eighties, Bayesian approaches for neuroimaging have opened the way to new powerful and quantitative analysis of brain data. Here, we apply this statistical framework to evaluate empirically the gain of fused EEG-MEG source reconstruction, compared to unimodal (EEG or MEG) one. Combining EEG and MEG information for source reconstruction has been consistently evidenced to enhance localization performances using simulated data. However, given considerable efforts to conduct simultaneous recordings, empirical evaluation becomes necessary to quantify the real information gain. And this is obviously not straightforward due to the ill-posedness of the inverse problem. Here, we consider Bayesian model comparison to quantify the ability of EEG, MEG and fused (EEG/MEG) inversions of individual data to resolve spatial source models. These models consisted in group-level cortical distributions inferred from real EEG, MEG and EEG/MEG brain responses. We applied this comparative evaluation to the timely issue of the generators of auditory mismatch responses evoked by unexpected sounds. These included the well-known Mismatch Negativity (MMN) but also earlier deviance responses. As expected, fused localization was evidenced to outperform unimodal inversions with larger model separability. The present methodology confirms with real data the theoretical interest of simultaneous EEG/MEG recordings and fused inversion to highly inform (spatially and temporally) source modeling. Precisely, a bilateral fronto-temporal network could be identified for both the MMN and early deviance response. Interestingly, multimodal inversions succeeded in revealing spatio-temporal details of the functional organization within the supratemporal plane that have not been reported so far, nor were visible here with unimodal inversions. The present refined auditory network could serve as priors for auditory modeling studies.