ABSTRACT Vocal plasticity can occur in response to environmental and biological factors, including conspecifics’ vocalisations and noise. Pinnipeds are one of the few mammalian groups capable of vocal learning, and are therefore relevant to understanding the evolution of vocal plasticity in humans and other animals. Here, we investigate the vocal plasticity of harbour seals ( Phoca vitulina ), a species with vocal learning abilities attested in adulthood but not puppyhood. To zoom into early mammalian vocal development, we tested 1-3 weeks old seal pups. We tailored noise playbacks to this species and age to induce seal pups to shift their fundamental frequency (F0), rather than adapt call amplitude or temporal characteristics. We exposed individual pups to bandpass-filtered noise, which purposely spanned – and masked – their typical range of F0s, and simultaneously recorded pups’ spontaneous calls. Seals were able to modify their vocalisations quite unlike most mammals: They lowered their F0 in response to increased noise. This modulation was punctual and adapted to the particular noise condition. In addition, higher noise induced less dispersion around the mean F0, suggesting that pups may have been actively focusing their phonatory efforts to target lower frequencies. Noise masking did not seem to affect call amplitude. However, one seal showed two characteristics of the Lombard effect known for human speech in noise: significant increase in call amplitude and flattening of spectral tilt. Our relatively low noise levels may have favoured F0 shifts while inhibiting amplitude adjustments. This lowering of F0 is quite unusual, as other animals commonly display no F0 shift independently of noise amplitude. Our data represents a relatively rare case in mammalian neonates, and may have implications for the evolution of vocal plasticity across species, including humans.

Comparative studies of vocal learning and vocal non-learning animals can increase our understanding of the neurobiology and evolution of vocal learning and human speech. Mammalian vocal learning is understudied: most research has either focused on vocal learning in songbirds or its absence in non-human primates. Here we focus on a highly promising model species for the neurobiology of vocal learning: grey seals. We provide a neuroanatomical atlas (based on dissected brain slices and magnetic resonance images), a labelled MRI template, a 3D model with volumetric measurements of brain regions, and histological cortical stainings. Four main features of the grey seal brain stand out. (1) It is relatively big and highly convoluted. (2) It hosts a relatively large temporal lobe and cerebellum, structures which could support developed timing abilities and acoustic processing. (3) The cortex is similar to humans in thickness and shows the expected six-layered mammalian structure. (4) Expression of FoxP2 - a gene involved in vocal learning and spoken language - is present in deeper layers of the cortex. Our results could facilitate future studies targeting the neural and genetic underpinnings of mammalian vocal learning, thus bridging the research gap from songbirds to humans and non-human primates.

Abstract Acoustic allometry occurs when features of animal vocalisations can be predicted from body size measurements. Despite this being considered the norm, allometry sometimes breaks, resulting in species sounding smaller or larger than expected for their size. A recent hypothesis suggests that allometry-breaking mammals cluster into two groups: those with anatomical adaptations to their vocal tracts and those capable of learning new sounds (vocal learners). Here we test which mechanism is used to escape from acoustic allometry by probing vocal tract allometry in a proven mammalian vocal learner, the harbour seal ( Phoca vitulina ). We test whether vocal tract structures and body size scale allometrically in 68 young individuals. We find that both body length and body mass accurately predict vocal tract length and one tracheal dimension. Independently, body length predicts vocal fold length while body mass predicts a second tracheal dimension. All vocal tract measures are larger in weaners than in pups and some structures are sexually dimorphic within age classes. We conclude that harbour seals do comply with anatomical allometric constraints. However, allometry between body size and vocal fold length seems to emerge after puppyhood, suggesting that ontogeny may modulate the anatomy-learning distinction previously hypothesised as clear-cut. We suggest that seals, like other species producing signals that deviate from those expected from their vocal tract dimensions, may break allometry without morphological adaptations. In seals, and potentially other vocal learning mammals, advanced neural control over vocal organs may be the main mechanism for breaking acoustic allometry.