Abstract Endogenous plant signalling peptides regulate developmental and growth-related processes. Recent research indicates that some of these peptides are classified as phytocytokines as they have regulatory functions during plant immune responses. However, the mechanistic basis for phytocytokine-mediated immune modulation remains largely elusive. Here, we identify GOLVEN2 (GLV2) peptides as novel phytocytokines in Arabidopsis thaliana . By peptide application, precursor overexpression and loss-of-function studies we show that GLV2 enhances sensitivity of plants to elicitation with the bacterial flagellin epitope flg22. GLV2 is perceived by ROOT MERISTEM GROWTH FACTOR 1 INSENSITIVE (RGI) receptors and RGI3 forms an flg22-induced complex with the flg22-receptor FLAGELLIN SENSITIVE 2, suggesting that RGIs are part of activated pattern recognition receptor signalling platforms. GLV2 perception increases posttranscriptional FLS2 abundance and RGIs promote FLS2 protein accumulation. Thus, GLV-RGI signalling controls above ground plant immunity via a novel mechanism of phytocytokine activity.

Abstract Endophytic root colonisation of the host plant Arabidopsis thaliana by the beneficial root endophyte Serendipita indica is characterised by an initial biotrophic phase followed by a restricted host cell death-associated phase. During colonisation two secreted S. indica effectors synergistically produce the cell death inducer deoxyadenosine (dAdo). Although the mechanism of regulated cell death is important for fungal accommodation, the host molecular pathways that restrict S. indica -induced cell death and allow the maintenance of a mutualistic relationship are largely unknown. Here we show that autophagy, a major degradation pathway plays a key role in the beneficial interaction between S. indica and Arabidopsis. Autophagy restricts fungal colonisation and exerts a protective function against dAdo-induced cell death. Impairment of dAdo uptake in an autophagy mutant background confers resistance to dAdo-induced cell death and precludes the symbiosis-mediated cell death. Taken together, we propose that autophagy-driven pro-survival responses are required to facilitate a long-lasting mutualistic interaction between S. indica and Arabidopsis.