Age at maturity in Atlantic salmon (Salmo salar) is governed to a substantial extent by a locus showing dominance reversal, providing a resolution for sexual conflict in this trait, for which selection favours different ages in the two sexes. Craig Primmer and colleagues use genome-wide association studies for age at maturity in Atlantic salmon to show that a single gene, VGLL3, strongly influences the variation in age at maturity, and therefore body size—a key trait in an important fished species. They find that the VGLL3 locus is an example of sex-dependent dominance, promoting earlier and later maturation in males and females, respectively. This mechanism provides a resolution for sexual conflict in this trait, for which selection favours different reproductive ages in the two sexes. Females benefit from being large (5–15 kg), and stay longer at sea feeding by maturing later, while males can have high fitness maturing at smaller sizes (1–3 kg). This discovery will have a substantial impact on population management of Atlantic salmon, where a decrease in the frequency of late maturation has been observed in many populations. Males and females share many traits that have a common genetic basis; however, selection on these traits often differs between the sexes, leading to sexual conflict1,2. Under such sexual antagonism, theory predicts the evolution of genetic architectures that resolve this sexual conflict2,3,4,5. Yet, despite intense theoretical and empirical interest, the specific loci underlying sexually antagonistic phenotypes have rarely been identified, limiting our understanding of how sexual conflict impacts genome evolution3,6 and the maintenance of genetic diversity6,7. Here we identify a large effect locus controlling age at maturity in Atlantic salmon (Salmo salar), an important fitness trait in which selection favours earlier maturation in males than females8, and show it is a clear example of sex-dependent dominance that reduces intralocus sexual conflict and maintains adaptive variation in wild populations. Using high-density single nucleotide polymorphism data across 57 wild populations and whole genome re-sequencing, we find that the vestigial-like family member 3 gene (VGLL3) exhibits sex-dependent dominance in salmon, promoting earlier and later maturation in males and females, respectively. VGLL3, an adiposity regulator associated with size and age at maturity in humans, explained 39% of phenotypic variation, an unexpectedly large proportion for what is usually considered a highly polygenic trait. Such large effects are predicted under balancing selection from either sexually antagonistic or spatially varying selection9,10. Our results provide the first empirical example of dominance reversal allowing greater optimization of phenotypes within each sex, contributing to the resolution of sexual conflict in a major and widespread evolutionary trade-off between age and size at maturity. They also provide key empirical evidence for how variation in reproductive strategies can be maintained over large geographical scales. We anticipate these findings will have a substantial impact on population management in a range of harvested species where trends towards earlier maturation have been observed.

Abstract Defining populations and identifying ecological and life‐history characteristics affecting genetic structure is important for understanding species biology and hence, for managing threatened or endangered species or populations. In this study, populations of the world's largest indigenous Atlantic salmon ( Salmo salar ) stock were first inferred using model‐based clustering methods, following which life‐history and habitat variables best predicting the genetic diversity of populations were identified. This study revealed that natal homing of Atlantic salmon within the Teno River system is accurate at least to the tributary level. Generally, defining populations by main tributaries was observed to be a reasonable approach in this large river system, whereas in the mainstem of the river, the number of inferred populations was fewer than the number of distinct sampling sites. Mainstem and headwater populations were genetically more diverse and less diverged, while each tributary fostered a distinct population with high genetic differentiation and lower genetic diversity. Population structure and variation in genetic diversity among populations were poorly explained by geographical distance. In contrast, age‐structure, as estimated by the proportion of multisea‐winter spawners, was the most predictive variable in explaining the variation in the genetic diversity of the populations. This observation, being in agreement with theoretical predictions, emphasizes the essence of large multisea‐winter females in maintaining the genetic diversity of populations. In addition, the unique genetic diversity of populations, as estimated by private allele richness, was affected by the ease of accessibility of a site, with more difficult to access sites having lower unique genetic diversity. Our results show that despite this species’ high capacity for migration, tributaries foster relatively closed populations with little gene flow which will be important to consider when developing management strategies for the system.

Males and females share many traits that have a common genetic basis, however selection on these traits often differs between the sexes leading to sexual conflict. Under such sexual antagonism, theory predicts the evolution of genetic architectures that resolve this sexual conflict. Yet, despite intense theoretical and empirical interest, the specific genetic loci behind sexually antagonistic phenotypes have rarely been identified, limiting our understanding of how sexual conflict impacts genome evolution and the maintenance of genetic diversity. Here, we identify a large effect locus controlling age at maturity in 57 salmon populations, an important fitness trait in which selection favours earlier maturation in males than females, and show it is a clear example of sex dependent dominance reducing intralocus sexual conflict and maintaining adaptive variation in wild populations. Using high density SNP data and whole genome re-sequencing, we found that vestigial-like family member 3 (VGLL3) exhibits sex-dependent dominance in salmon, promoting earlier and later maturation in males and females, respectively. VGLL3, an adiposity regulator associated with size and age at maturity in humans, explained 39.4% of phenotypic variation, an unexpectedly high effect size for what is usually considered a highly polygenic trait. Such large effects are predicted under balancing selection from either sexually antagonistic or spatially varying selection. Our results provide the first empirical example of dominance reversal permitting greater optimisation of phenotypes within each sex, contributing to the resolution of sexual conflict in a major and widespread evolutionary trade-off between age and size at maturity. They also provide key empirical evidence for how variation in reproductive strategies can be maintained over large geographical scales. We further anticipate these findings will have a substantial impact on population management in a range of harvested species where trends towards earlier maturation have been observed

Despite decades of research assessing the genetic structure of natural populations, the biological meaning of low yet significant genetic divergence often remains unclear due to a lack of associated phenotypic and ecological information. At the same time, structured populations with low genetic divergence and overlapping boundaries can potentially provide excellent models to study adaptation and reproductive isolation in cases where high resolution genetic markers and relevant phenotypic and life history information are available. Here, we combined SNP-based population inference with extensive phenotypic and life history data to identify potential biological mechanisms driving fine scale sub-population differentiation in Atlantic salmon (Salmo salar) from the Teno River, a major salmon river in Europe. Two sympatrically occurring sub-populations had low but significant genetic differentiation (FST = 0.018) and displayed marked differences in the distribution of life history strategies, including variation in juvenile growth rate, age at maturity and size within age classes. Large, late-maturing individuals were virtually absent from one of the two sub-populations and there were significant differences in juvenile growth rates and size-at-age after oceanic migration between individuals in the respective sub-populations. Our findings suggest that different evolutionary processes affect each sub-population and that hybridization and subsequent selection may maintain low genetic differentiation without hindering adaptive divergence.

1. Animals employ various foraging strategies along their ontogeny to acquire energy, and with varying degree of efficiencies, to support growth, maturation and subsequent reproduction events. Individuals that can efficiently acquire energy early are more likely to mature at an earlier age, as a result of faster energy gain which can fuel maturation and reproduction.2. We aimed to test the hypothesis that heritable resource acquisition variation that co-varies with efficiency along the ontogeny would influence maturation timing of individuals.3. To test this hypothesis, we utilized Atlantic salmon as a model which exhibit a simple, hence trackable, genetic control of maturation age. We then monitored the variation in diet acquisition (quantified as the stomach fullness and composition) of individuals with different ages, and linked it genomic regions (haploblocks) that were previously identified to be associated with age-at-maturity.4. Consistent with the hypothesis, we demonstrated that one of the life history genomic regions tested ( six6 ) was indeed associated with age-dependent differences in stomach fullness. Prey composition was marginally linked to both genomic regions ( six6 and vgll3 ). We further showed Atlantic salmon switched to the so-called “feast and famine” strategy along the ontogeny, where older age groups exhibited heavier stomach content, but that came at the expense of running on empty more often.5. These results suggest genetic variation underlying resource utilization variation may explain the genetic basis of age structure in Atlantic salmon. Given that ontogenetic diet has a genetic component and the strong spatial diversity associated with these genomic regions, we predict populations with diverse maturation age will have diverse evolutionary responses to future changes in marine food-web structures.

Genetic correlations in life history traits may result in unpredictable evolutionary trajectories if not accounted for in life-history models. Iteroparity (the reproductive strategy of reproducing more than once) in Atlantic salmon (Salmo salar) is a fitness trait with substantial variation within and among populations. In the Teno River in northern Europe, iteroparous individuals constitute an important component of many populations and have experienced a sharp increase in abundance in the last 20 years, partly overlapping with a general decrease in age structure. The physiological basis of iteroparity bears similarities to that of age at first maturity, another life history trait with substantial fitness effects in salmon. Sea age at maturity in Atlantic salmon is controlled by a major locus around the vgll3 gene, and we used this opportunity demonstrate that the two traits are genetically correlated around this genome region. The odds ratio of survival until second reproduction was up to 2.4 (1.8-3.5 90% CI) times higher for fish with the early-maturing vgll3 genotype (EE) compared to fish with the late-maturing genotype (LL). The association had a dominance architecture, although the dominant allele was reversed in the late-maturing group compared to younger groups that stayed only one year at sea before maturation. Post hoc analysis indicated that iteroparous fish with the EE genotype had accelerated growth prior to first reproduction compared to first-time spawners, across all age groups, while this effect was not detected in fish with the LL genotype. These results broaden the functional link around the vgll3 genome region and help us understand constraints in the evolution of life history variation in salmon. Our results further highlight the need to account for genetic correlations between fitness traits when predicting demographic changes in changing environments.