Significance Plants use the hormone jasmonic acid (JA) to modulate plant:microbe interactions. Disease-causing microbes use proteins to alter host JA signaling to aid their growth in plant tissues. Beneficial symbiotic fungi, which colonize plant tissues and provide essential ecosystem services such as carbon sequestration and plant fertilization, can also alter JA signaling in plant cells to promote colonization. Here, we demonstrate that the MiSSP7 (Mycorrhiza-induced small secreted protein-7) protein of the beneficial fungus Laccaria bicolor interacts with host plant JA signaling repressors and, in contrast to biotrophic pathogens, promotes symbiosis by blocking JA action. These results shed new light on how beneficial and pathogenic microbes have evolutionarily diverged in the mechanisms by which they overcome plant defenses.

The ectomycorrhizal symbiosis is a predominant tree-microbe interaction in forest ecosystems sustaining tree growth and health. Its establishment and functioning implies a long-term and intimate relationship between the soil-borne fungi and the roots of trees. Mycorrhiza-induced Small Secreted Proteins (MiSSPs) are hypothesized as keystone symbiotic proteins, required to set up the symbiosis by modifying the host metabolism and/or building the symbiotic interfaces.L. bicolor MiSSP8 is the third most highly induced MiSSPs in symbiotic tissues and it is also expressed in fruiting bodies. The MiSSP8- RNAi knockdown mutants are strongly impaired in their mycorrhization ability with Populus , with the lack of fungal mantle and Hartig net development due to a lack of hyphal aggregation. MiSSP8 C-terminus displays a repetitive motif containing a kexin cleavage site, recognized by KEX2 in vitro . This suggests MiSSP8 protein might be cleaved into small peptides. Moreover, the MiSSP8 repetitive motif is found in other proteins predicted secreted by both saprotrophic and ectomycorrhizal fungi. Thus, our data indicate that MiSSP8 is a small-secreted protein involved at early stages of ectomycorrhizal symbiosis, likely by regulating hyphal aggregation and pseudoparenchyma formation.

Mutualistic and pathogenic plant-colonizing fungi use effector molecules to manipulate the host cell metabolism to allow plant tissue invasion. Some small secreted proteins (SSPs) have been identified as fungal effectors in both ectomycorrhizal and arbuscular mycorrhizal fungi, but it is currently unknown whether SSPs also play a role as effectors in other mycorrhizal associations. Ericoid mycorrhiza is a specific endomycorrhizal type that involves symbiotic fungi mostly belonging to the Leotiomycetes (Ascomycetes) and plants in the family Ericaceae. Genomic and RNASeq data from the ericoid mycorrhizal fungus Oidiodendron maius led to the identification of several symbiosis-upregulated genes encoding putative SSPs. OmSSP1, the most highly symbiosis up-regulated SSP, was found to share some features with fungal hydrophobins, even though it lacks the Pfam hydrophobin domain. Sequence alignment with other hydrophobins and hydrophobin-like fungal proteins placed OmSSP1 within Class I hydrophobins. However, the predicted features of OmSSP1 may suggest a distinct type of hydrophobin-like proteins. The presence of a predicted signal peptide and a yeast-based signal sequence trap assay demonstrate that OmSSP1 is secreted during symbiosis. OmSSP1 null-mutants showed a reduced capacity to form ericoid mycorrhiza with Vaccinium myrtillus roots, suggesting a role as effectors in the ericoid mycorrhizal interaction.

Plants as living organisms, as well as their material–structural components and physiological processes, offer promising elements for developing more sustainable technologies. Previously, we demonstrated that plants could acquire electronic functionality, as their enzymatic activity catalyzes the in vivo polymerization of water-soluble conjugated oligomers. We then leveraged plant-integrated conductors to develop biohybrid energy storage devices and circuits. Here, we extend the concept of plant biohybrids to develop plant-based energy-harvesting devices. We demonstrate plant biohybrids with modified roots that can convert common root exudates, such as glucose, to electricity. To do so, we developed a simple one-step approach to convert living roots to glucose-sensitive electrodes by dipping the root in a solution of the conjugated trimer ETE-S and the enzyme glucose dehydrogenase flavin adenine dinucleotide. The biohybrid device responds to glucose concentrations down to 100 μM while it saturates at 100 mM. The performance of our approach was compared with a classic mediator-based glucose biosensor functionalization method. While the latter method increases the stability of the sensor, it results in less sensitivity and damages the root structure. Finally, we show that glucose oxidation can be combined with the volumetric capacitance of p(ETE-S)-forming devices that generate current in the presence of glucose and store it in the same biohybrid root electrodes. The plant biohybrid devices open a pathway to biologically integrated technology that finds application in low-power devices, for example, sensors for agriculture or the environment.