Abstract In the primary visual cortex, neurons with similar receptive field properties are bound together through widespread networks of horizontal connections that span orientation columns. How connectivity across the cortical surface relates to stimulus information is not fully understood. We recorded spiking activity and the local field potential (LFP) from the primary visual cortex of marmoset monkeys and examined how connectivity between distant orientation columns affect the encoding of visual orientation. Regardless of their spatial separation, recording sites with similar orientation preferences have higher coherence between spiking activity and the local field potential than sites with different preferred orientation. Using information theoretic methods, we measured the amount of stimulus information that is shared between pairs of sites. More stimulus information can be decoded from pairs with the same preferred stimulus orientation than the pairs with a different preferred orientation, and the amount of information is significantly correlated with the magnitude of beta-band spike-LFP coherence. These effects remained after controlling for firing rate differences. Our results thus show that spike-LFP synchronization in the beta-band is associated with the encoding of stimulus information within the primary visual cortex of marmoset monkeys. Significance Statement A fundamental step in processing images in the visual cortex is coordinating the neural activity across distributed populations of neurons. Here, we demonstrate that populations of neurons in the primary visual cortex of marmoset monkeys with the same stimulus orientation preference temporally coordinate their activity patterns when presented with a visual stimulus. We find maximum synchronization in the beta range depends on the similarity of orientation preference at each pair of the neural population.

Perception is produced by 'reading out' the representation of a sensory stimulus contained in the firing rates of a population of neurons. To examine experimentally how populations code information, a common approach is to decode a linearly-weighted sum of the neurons' firing rates. This approach is popular because of its biological validity: weights in a computational decoder are analogous to synaptic strengths. For neurons recorded in vivo, weights are highly variable when derived through machine learning methods, but it is unclear what neuronal properties explain this variability, and how the variability affects decoding performance. To address this, we recorded from neurons in the middle temporal area (MT) of anesthetized marmosets (Callithrix jacchus) viewing stimuli comprising a sheet of dots that moved coherently in one of twelve different directions. We found that high gain and direction selectivity both predicted that a neuron would be weighted more highly in an optimised decoding model. Although learned weights differed markedly from weights chosen according to a priori rules based on a neuron's tuning profile, decoding performance was only marginally better for the learned weights. In the models with a priori rules, selectivity is the best predictor of weighting, and defining weights according to a neuron's preferred direction and selectivity improves decoding performance to very near the maximum level possible, as defined by the learned weights.

Abstract Temporal information is ubiquitous in natural vision and must be represented accurately in the brain to allow us to interact with a constantly changing world. Recent studies have employed a random stimulation paradigm to map the temporal response function (TRF) to luminance changes in the human EEG. This approach has revealed that the visual system, when presented with broadband visual input, actively selects distinct temporal frequencies, and retains their phase-information for prolonged periods of time. This non-linear response likely originates in primary visual cortex (V1), yet, so far it has not been investigated on a neural level. Here, we characterize the steady-state response to random broadband visual flicker in marmoset V1. In two experiments, we recorded from i) marmosets passively stimulated under general anesthesia, and ii) awake marmosets, under free viewing conditions. Our results show that LFP coupling to the stimulus was broadband and unselective under anesthesia, whereas in awake animals, it was restricted to two distinct frequency components, in the alpha and beta range. Within these frequency bands, coupling adhered to the receptive field (RF) boundaries of the local populations. The responses outside the RF did not provide evidence for a propagation of stimulus information across the cortex, contrary to results in human EEG studies. This result may be explained by short fixation durations, warranting further investigation. In summary, our findings show that during awake behavior V1 neural responses to broadband information are selective for distinct frequency bands, and that this selectivity is likely controlled actively by top-down mechanisms.

Abstract Visual field maps in human early extrastriate areas (V2 and V3) are traditionally thought to form mirror-image representations which surround the primary visual cortex (V1). According to this scheme, V2 and V3 form nearly symmetrical halves with respect to the calcarine sulcus, with the dorsal halves representing lower contralateral quadrants, and the ventral halves representing upper contralateral quadrants. This arrangement is considered to be consistent across individuals, and thus predictable with reasonable accuracy using templates. However, data that deviate from this expected pattern have been observed, but mainly treated as artifactual. Here we systematically investigate individual variability in the visual field maps of human early visual cortex using the 7T Human Connectome Project (HCP) retinotopy dataset. Our results demonstrate substantial and principled inter-individual variability. Visual field representation in the dorsal portions of V2 and V3 was more variable than in their ventral counterparts, including substantial departures from the expected mirror-symmetrical patterns. In addition, left hemisphere retinotopic maps were more variable than those in the right hemisphere. Surprisingly, only one-third of individuals had maps that conformed to the expected pattern in the left hemisphere. Visual field sign analysis further revealed that in many individuals the area conventionally identified as dorsal V3 shows a discontinuity in the mirror-image representation of the retina, associated with a Y-shaped lower vertical representation. Our findings challenge the current view that inter-individual variability in early extrastriate cortex is negligible, and that the dorsal portions of V2 and V3 are roughly mirror images of their ventral counterparts.

Adjacent neurons in visual cortex have overlapping receptive fields within and across area boundaries, an arrangement which is theorized to minimize wiring cost. This constraint is thought to create retinotopic maps of opposing field sign (mirror and non-mirror representations of the visual field) in adjacent visual areas, a concept which has become central in current attempts to subdivide the cortex. We modelled a realistic developmental scenario in which adjacent areas do not mature simultaneously, but need to maintain topographic continuity across their borders. This showed that the same mechanism that is hypothesized to maintain topographic continuity within each area can lead to a more complex type of retinotopic map, consisting of sectors with opposing field sign within a same area. Using fully quantitative electrode array recordings, we then demonstrate that this type of map exists in the primate extrastriate cortex.