Plant pathogenic bacteria cause high crop and economic losses to human societies1–3. Infections by such pathogens are challenging to control as they often arise through complex interactions between plants, pathogens and the plant microbiome4,5. Experimental studies of this natural ecosystem at the microbiome-wide scale are rare, and consequently we have a poor understanding of how the taxonomic and functional microbiome composition and the resulting ecological interactions affect pathogen growth and disease outbreak. Here, we combine DNA-based soil microbiome analysis with in vitro and in planta bioassays to show that competition for iron via secreted siderophore molecules is a good predictor of microbe–pathogen interactions and plant protection. We examined the ability of 2,150 individual bacterial members of 80 rhizosphere microbiomes, covering all major phylogenetic lineages, to suppress the bacterium Ralstonia solanacearum, a global phytopathogen capable of infecting various crops6,7. We found that secreted siderophores altered microbiome–pathogen interactions from complete pathogen suppression to strong facilitation. Rhizosphere microbiome members with growth-inhibitory siderophores could often suppress the pathogen in vitro as well as in natural and greenhouse soils, and protect tomato plants from infection. Conversely, rhizosphere microbiome members with growth-promotive siderophores were often inferior in competition and facilitated plant infection by the pathogen. Because siderophores are a chemically diverse group of molecules, with each siderophore type relying on a compatible receptor for iron uptake8–12, our results suggest that pathogen-suppressive microbiome members produce siderophores that the pathogen cannot use. Our study establishes a causal mechanistic link between microbiome-level competition for iron and plant protection and opens promising avenues to use siderophore-mediated interactions as a tool for microbiome engineering and pathogen control. In rhizosphere microbial communities, iron competition via secreted siderophores can be used as a predictor of commensal–pathogen interactions and plant protection against infection with the pathogen Ralstonia solanacearum.

Abstract In heterogenous, spatially structured habitats, individuals within populations can become adapted to the prevailing conditions in their local environment. Such local adaptation has been reported for animals and plants, and for pathogens adapting to hosts. There is increasing interest in applying the concept of local adaptation to microbial populations, especially in the context of microbe-microbe interactions. Here, we tested whether cooperation and cheating on cooperation can spur patterns of local adaptation in soil and pond communities of Pseudomonas bacteria, collected across a geographical scale of 0.5 to 50 meters. We focused on the production of pyoverdines, a group of secreted iron-scavenging siderophores that often differ among pseudomonads in their chemical structure and the receptor required for their uptake. A combination of supernatant-feeding and competition assays between isolates from four distance categories revealed tremendous variation in the extent to which pyoverdine non- and low-producers can benefit from pyoverdines secreted by producers. However, this variation was not explained by geographical distance, but primarily depended on the phylogenetic relatedness between interacting isolates. A notable exception occurred in local pond communities, where the effect of phylogenetic relatedness was eroded in supernatant assays, probably due to the horizontal transfer of receptor genes. While the latter result could be a signature of local adaptation, our results overall indicate that common ancestry and not geographical distance is the main predictor of siderophore-mediated social interactions among pseudomonads.

ABSTRACT Bacteria frequently cooperate by sharing secreted metabolites such as enzymes and siderophores. The expression of different ‘public good’ traits can be interdependent, and studies on laboratory systems have shown that such trait linkage affects eco-evolutionary dynamics within bacterial communities. Here, we examine whether linkage among social traits occurs in natural Pseudomonas communities by examining investment levels and correlations between five public goods: biosurfactants, biofilm components, proteases, pyoverdines, and toxic compounds. Our phenotypic assays involving 315 isolates from soil and freshwater communities revealed that their social trait expression profiles varied dramatically, and that correlations between traits were frequent, exclusively positive, and sometimes habitat-specific. Our results indicate that Pseudomonas communities are dominated by isolates lying on a continuum between a ‘social’ type producing multiple public goods, and an ‘asocial’ type showing low investment into social traits. This segregation into different social types could reflect local adaptation to different microhabitats, or emerge from competition between different (social) strategies. Moreover, our results show that isolates with specialized trait repertoires are rare, suggesting limited scope for the mutual exchange of different public goods between isolates. Overall, our work indicates that complex interdependencies among social traits influence the evolution of microbial lifestyles in nature.

ABSTRACT Sunlight enables virtually all life on earth, but also entails harmful ultraviolet (UV) radiation inducing DNA damage. In response to UV stress, natural selection has favored both curative and preventive measures such as DNA repair mechanisms and UV-absorbing pigments. While UV protection by pigments is well documented in plants, animals and fungi, little is known about their protective role in bacteria. Here, we combine batch-culture and microscopy experiments to show that the siderophore pyoverdine, a fluorescent pigment produced by the opportunistic pathogen Pseudomonas aeruginosa offers high-level protection against UV radiation. Our results reveal that bacteria up-regulate pyoverdine production following UV exposure, seemingly as part of a general stress response. We further found that pyoverdine cannot curatively alleviate UV-damage but protects cells preventively and collectively from oncoming UV exposures through its accumulation in the environment. Altogether, our results reveal a new and non-canonical function of this iron-scavenging molecule, demonstrating that pyoverdine acts as a public sunscreen protecting bacterial populations from UV damage. Given that many bacteria produce pigments, such protection might be widespread in species colonizing habitats exposed to UV radiation.

Abstract Microbial invasions can compromise ecosystem services and spur dysbiosis and disease in hosts. Nevertheless, the mechanisms determining invasion outcomes often remain unclear. Here, we examine the role of iron-scavenging siderophores in driving invasions of Pseudomonas aeruginosa into resident communities of environmental pseudomonads. Siderophores can be “public goods” by delivering iron to individuals possessing matching receptors; but they can also be “public bads” by withholding iron from competitors lacking these receptors. Accordingly, siderophores should either promote or impede invasion, depending on their dual effects on invader and resident growth. Using supernatant feeding and invasion assays, we show that invasion success indeed decreased when the invader was inhibited (public bad) rather than stimulated (public good) by the residents’ siderophores. Conversely, invasion success often increased when the invader could use its siderophore to inhibit the residents. Our findings identify siderophores as a major driver of invasion dynamics in bacterial communities.

ABSTRACT Microbial communities can shape key ecological services, but the determinants of their functioning often remain little understood. While traditional research predominantly focuses on effects related to species identity (community composition and species richness), recent work increasingly explores the impact of species interactions on community functioning. Here, we conducted experiments with replicated small communities of fluorescent Pseudomonas bacteria to quantify the relative importance of strain identity versus interaction effects on two important functions, community productivity and siderophore production. By combining supernatant and competition assays with an established linear model method, we show that both factors have significant effects on functioning, but identity effects generally outweigh strain interaction effects. These results hold irrespective of whether strains interactions are inferred statistically or approximated experimentally. Our results have implications for microbiome engineering, as the success of approaches aiming to induce beneficial (probiotic) strain interactions will be sensitive to strain identity effects in many communities.

Family life forms an integral part of the life-history of species across the animal kingdom, and plays a crucial role in the evolution of animal sociality. Our current understanding of family life, however, is almost exclusively based on studies that (i) focus on parental care and associated family interactions (such as those arising from sibling rivalry and parent-offspring conflict), and (ii) investigate these phenomena in the advanced family systems of mammals, birds, and eusocial insects. Here, we argue that these historical biases have fostered the neglect of key processes shaping social life in ancestral family systems, and thus profoundly hamper our understanding of the (early) evolution of family life. Based on a comprehensive survey of the literature, we first illustrate that the strong focus on parental care in advanced social systems has deflected scrutiny of other important social processes such as sibling cooperation, parent-offspring competition and offspring assistance. We then show that accounting for these neglected processes, and their changing role in the course of evolution, could profoundly change our understanding of the evolutionary origin and subsequent consolidation of family life. Finally, we outline how this diachronic perspective on the evolution of family living could provide novel insights into general processes driving social evolution. Overall, we infer that the explicit consideration of thus far neglected facets of family life, together with their study across the whole diversity of family systems, are crucial to advance our understanding of the processes that shape the evolution of social life.

Many bacteria rely on the secretion of siderophores to scavenge iron from the environment. Laboratory studies revealed that abiotic and biotic factors together determine how much siderophores bacteria make, and whether siderophores can be exploited by non-producing cheaters or be deployed by producers to inhibit competitors. Here, we explore whether these insights apply to natural communities, by comparing the production of the siderophore pyoverdine among 930 Pseudomonas strains from 48 soil and pond communities. We found that pH, iron content, carbon concentration, and community diversity determine pyoverdine production levels, and the extent to which strains are either stimulated or inhibited by heterologous (non-self) pyoverdines. While pyoverdine non-producers occurred in both habitats, their prevalence was higher in soils. Environmental and genetic analysis suggest that non-producers can evolve as cheaters, exploiting heterologous pyoverdine, but also due to pyoverdine disuse in environments with increased iron availability. Overall, we found that environmental factors explained between-strain variation in pyoverdine production much better in soils than in ponds, presumably because high strain mixing in ponds prevents local adaption. Our study sheds light on the complexity of natural bacterial communities, and provides first insights into the multivariate nature of siderophore-based iron acquisition and competition among environmental pseudomonads.