Abstract Koalas are an iconic, endangered, Australian marsupial. Disease, habitat destruction, and catastrophic mega‐fires have reduced koalas to remnant patches of their former range. With increased likelihood of extreme weather events and ongoing habitat clearing across Australia, koala populations are vulnerable to further declines and isolation. Small, isolated populations are considered at risk when there is increased inbreeding, erosion of genomic diversity, and loss of adaptive potential, all of which reduce their ability to respond to prevailing threats. Here, we characterized the current genomic landscape of koalas using data from The Koala Genome Survey, a joint initiative between the Australian Federal and New South Wales Governments that aimed to provide a future‐proofed baseline genomic dataset across the koala's range in eastern Australia. We identified several regions of the continent where koalas have low genomic diversity and high inbreeding, as measured by runs of homozygosity. These populations included coastal sites along southeast Queensland and northern and mid‐coast New South Wales, as well as southern New South Wales and Victoria. Analysis of genomic vulnerability to future climates revealed that northern koala populations were more at risk due to the extreme expected changes in this region, but that the adaptation required was minimal compared with other species. Our genomic analyses indicate that continued development, particularly linear infrastructure along coastal sites, and resultant habitat destruction are causing isolation and subsequent genomic erosion across many koala populations. Habitat protection and the formation of corridors must be employed for all koala populations to maintain current levels of diversity. For highly isolated koala populations, active management may be the only way to improve genomic diversity in the short term. If koalas are to be conserved for future generations, reversing their genomic isolation must be a priority in conservation planning.

Microbial symbioses have had profound impacts on the evolution of animals. Conversely, changes in host biology may impact the evolutionary trajectory of symbionts themselves. Blattabacterium cuenoti is present in almost all cockroach species and enables hosts to subsist on a nutrient-poor diet. To investigate if host biology has impacted Blattabacterium at the genomic level, we sequenced and analysed 25 genomes from Australian soil-burrowing cockroaches (Blaberidae: Panesthiinae) which have undergone at least seven independent subterranean transitions from above-ground, wood-feeding ancestors. We find at least three independent instances of genome erosion have occurred in Blattabacterium strains exclusive to Australian soil-burrowing cockroaches. Such shrinkages have involved the repeated inactivation of genes involved in amino acid biosynthesis and nitrogen recycling, the core role of Blattabacterium in the host-symbiont relationship. The most drastic of these erosions have occurred in hosts thought to have transitioned underground the earliest relative to other lineages. As Blattabacterium is unable to fulfil its core function in such host groups, our findings suggest soil-burrowing cockroaches must acquire these nutrients from novel sources. Our study represents one of the first cases, to our knowledge, of parallel host adaptations leading to concomitant parallelism in their mutualistic symbionts, further underscoring the intimate relationship between these two partners.

Abstract Rates of nucleotide substitution vary substantially across the Tree of Life, with potentially confounding effects on phylogenetic and evolutionary analyses. A large acceleration in mitochondrial substitution rate occurs in the cockroach family Nocticolidae, which predominantly inhabit subterranean environments. To evaluate the impacts of this among-lineage rate heterogeneity on estimates of phylogenetic relationships and evolutionary timescales, we analysed nuclear ultraconserved elements (UCEs) and mitochondrial genomes from nocticolids and other cockroaches. Substitution rates were substantially elevated in nocticolid lineages compared with other cockroaches, especially in mitochondrial protein-coding genes. This disparity in evolutionary rates is likely to have led to different evolutionary relationships being supported by phylogenetic analyses of mitochondrial genomes and UCE loci. Furthermore, Bayesian dating analyses using relaxed-clock models inferred much deeper divergence times compared with a flexible local clock. Our phylogenetic analysis of UCEs, which is the first genome-scale study to include all ten major cockroach families, unites Corydiidae and Nocticolidae and places Anaplectidae as the sister lineage to the rest of Blattoidea. We uncover an extraordinary level of genetic divergence in Nocticolidae, including two highly distinct clades that separated ∼115 million years ago despite both containing representatives of the genus Nocticola . The results of our study highlight the potential impacts of high among-lineage rate variation on estimates of phylogenetic relationships and evolutionary timescales.