Panzootic chytrid fungus out of Asia Species in the fungal genus Batrachochytrium are responsible for severe declines in the populations of amphibians globally. The sources of these pathogens have been uncertain. O'Hanlon et al. used genomics on a panel of more than 200 isolates to trace the source of the frog pathogen B. dendrobatidis to a hyperdiverse hotspot in the Korean peninsula (see the Perspective by Lips). Over the past century, the trade in amphibian species has accelerated, and now all lineages of B. dendrobatidis occur in traded amphibians; the fungus has become ubiquitous and is diversifying rapidly. Science , this issue p. 621 ; see also p. 604

During the summers of 1997, 1998 and 1999 mass mortality episodes of post-metamorphic common midwife toads (Alytes obstetricans) occurred in a protected area in central Spain. The population suffered a sharp decline, disappearing from 86% of the ponds where they were known to reproduce some years ago. Scanning electron microscopy and histological techniques revealed the presence of a chytridiomycosis infection in the skin of the toads. This evidence supports chytridiomycosis as the most plausible cause of the decline of the species in the area. This is the first report of an apparent chytridium-caused amphibian decline in Europe.

A new, yet old, threat to amphibians Globally, populations of amphibians have been severely affected by a disease caused by the fungus Batrachochytrium dendrobatidis . Recently, some European salamander populations were decimated by the emergence of a new, related chytrid fungus, B. salamandrivorans . Martel et al. screened amphibians across continents. This newly emerging threat seems to have originated in Asia and traveled to Europe with salamanders transported as part of the pet trade. Asian salamanders have evolved resistance to the pathogen, but salamanders from other parts of the world are highly susceptible. Science , this issue p. 630

Batrachochytrium dendrobatidis ( Bd ) is a globally ubiquitous fungal infection that has emerged to become a primary driver of amphibian biodiversity loss. Despite widespread effort to understand the emergence of this panzootic, the origins of the infection, its patterns of global spread, and principle mode of evolution remain largely unknown. Using comparative population genomics, we discovered three deeply diverged lineages of Bd associated with amphibians. Two of these lineages were found in multiple continents and are associated with known introductions by the amphibian trade. We found that isolates belonging to one clade, the global panzootic lineage ( Bd GPL) have emerged across at least five continents during the 20th century and are associated with the onset of epizootics in North America, Central America, the Caribbean, Australia, and Europe. The two newly identified divergent lineages, Cape lineage ( Bd CAPE) and Swiss lineage ( Bd CH), were found to differ in morphological traits when compared against one another and Bd GPL, and we show that Bd GPL is hypervirulent. Bd GPL uniquely bears the hallmarks of genomic recombination, manifested as extensive intergenomic phylogenetic conflict and patchily distributed heterozygosity. We postulate that contact between previously genetically isolated allopatric populations of Bd may have allowed recombination to occur, resulting in the generation, spread, and invasion of the hypervirulent Bd GPL leading to contemporary disease-driven losses in amphibian biodiversity.

Rescuing amphibian diversity is an achievable conservation challenge. Disease mitigation is one essential component of population management. Here we assess existing disease mitigation strategies, some in early experimental stages, which focus on the globally emerging chytrid fungus Batrachochytrium dendrobatidis. We discuss the precedent for each strategy in systems ranging from agriculture to human medicine, and the outlook for each strategy in terms of research needs and long-term potential.We find that the effects of exposure to Batrachochytrium dendrobatidis occur on a spectrum from transient commensal to lethal pathogen. Management priorities are divided between (1) halting pathogen spread and developing survival assurance colonies, and (2) prophylactic or remedial disease treatment. Epidemiological models of chytridiomycosis suggest that mitigation strategies can control disease without eliminating the pathogen. Ecological ethics guide wildlife disease research, but several ethical questions remain for managing disease in the field.Because sustainable conservation of amphibians in nature is dependent on long-term population persistence and co-evolution with potentially lethal pathogens, we suggest that disease mitigation not focus exclusively on the elimination or containment of the pathogen, or on the captive breeding of amphibian hosts. Rather, successful disease mitigation must be context specific with epidemiologically informed strategies to manage already infected populations by decreasing pathogenicity and host susceptibility. We propose population level treatments based on three steps: first, identify mechanisms of disease suppression; second, parameterize epizootiological models of disease and population dynamics for testing under semi-natural conditions; and third, begin a process of adaptive management in field trials with natural populations.

The emergence of infectious diseases with a broad host range can have a dramatic impact on entire communities and has become one of the main threats to biodiversity [1LaDeau S.L. Kilpatrick A.M. Marra P.P. West Nile virus emergence and large-scale declines of North American bird populations.Nature. 2007; 447: 710-713Crossref PubMed Scopus (368) Google Scholar, 2Fisher M.C. Garner T.W.J. Walker S.F. Global emergence of Batrachochytrium dendrobatidis and amphibian chytridiomycosis in space, time, and host.Annu. Rev. Microbiol. 2009; 63: 291-310Crossref PubMed Scopus (526) Google Scholar, 3Lembo T. Haydon D.T. Velasco-Villa A. Rupprecht C.E. Packer C. Brandão P.E. Kuzmin I.V. Fooks A.R. Barrat J. Cleaveland S. Molecular epidemiology identifies only a single rabies virus variant circulating in complex carnivore communities of the Serengeti.Proc. Biol. Sci. 2007; 274: 2123-2130Crossref PubMed Scopus (41) Google Scholar, 4Frick W.F. Pollock J.F. Hicks A.C. Langwig K.E. Reynolds D.S. Turner G.G. Butchkoski C.M. Kunz T.H. An emerging disease causes regional population collapse of a common North American bat species.Science. 2010; 329: 679-682Crossref PubMed Scopus (624) Google Scholar]. Here, we report the simultaneous exploitation of entire communities of potential hosts with associated severe declines following invasion by a novel viral pathogen. We found two phylogenetically related, highly virulent viruses (genus Ranavirus, family Iridoviridae) causing mass mortality in multiple, diverse amphibian hosts in northern Spain, as well as a third, relatively avirulent virus. We document host declines in multiple species at multiple sites in the region. Our work reveals a group of pathogens that seem to have preexisting capacity to infect and evade immunity in multiple diverse and novel hosts, and that are exerting massive impacts on host communities. This report provides an exceptional record of host population trends being tracked in real time following emergence of a wildlife disease and a striking example of a novel, generalist pathogen repeatedly crossing the species barrier with catastrophic consequences at the level of host communities.

Abstract Multiple Quaternary glacial refugia in the Iberian Peninsula, commonly known as “refugia within refugia”, allowed diverging populations to come into contact and admix, potentially boosting substantial mito-nuclear discordances. In this study, we employ a comprehensive set of mitochondrial and nuclear markers to shed light onto the drivers of geographical differentiation in Iberian high mountain populations of the midwife toads Alytes obstetricans and A. almogavarii from the Pyrenees, Picos de Europa and Guadarrama Mountains. In the three analysed mountain regions, we detected evidence of extensive mito-nuclear discordances and/or admixture between taxa. Clustering analyses identified three major divergent lineages in the Pyrenees (corresponding to the eastern, central and central-western Pyrenees), which possibly recurrently expanded and admixed during the succession of glacial- interglacial periods that characterised the Late Pleistocene, and that currently follow a ring-shaped diversification pattern. On the other hand, populations from the Picos de Europa mountains (NW Iberian Peninsula) showed a mitochondrial affinity to central-western Pyrenean populations and a nuclear affinity to populations from the central Iberian Peninsula, suggesting a likely admixed origin for Picos de Europa populations. Finally, populations from the Guadarrama Mountain Range (central Iberian Peninsula) were depleted of genetic diversity, possibly as a consequence of a recent epidemic of chytridiomycosis. This work highlights the complex evolutionary history that shaped the current genetic composition of high mountain populations, and underscores the importance of using a multilocus approach to better infer the dynamics of population divergence.

ABSTRACT Genetic variation of immune genes is an important component of genetic diversity. Major histocompatibility complex (MHC) genes have been put forward as a model for studying how genetic diversity is maintained and geographically distributed in wild populations. Pathogen-mediated selection processes (i.e., heterozygosity advantage, rare-allele advantage or fluctuating selection) and demography are believed to generate and maintain the extreme diversity of MHC genes observed. However, establishing the relative importance of the different proposed mechanisms has proved extremely difficult, but heterozygote advantage is expected to be more detectable when multiple pathogens are considered simultaneously. Here, we test whether MHC diversity in three amphibian species ( Ichthyosaura alpestris, Pleurodeles waltl, and Pelophylax perezi ) is driven by pathogen-mediated selection. We examined the relationship between the individual MHC class II exon variability with individual infection status (infected or not), infection intensity, and co-infection of two main amphibian pathogens: Batrachochytrium dendrobatidis ( Bd ) and Ranavirus sp. ( Rv ). We found higher MHC class II exon 2 allelic diversity in I.alpestris and P. perezi than in P.waltl but no significant differences in allele frequencies between infection groups. We also observed significant differences in Bd infection intensity between Bd infected individuals and co-infected individuals depending on the number of MHC loci that an individual carries. For I. alpestris , we show stronger evidence for MHC associations with infection intensity and status when individuals carry specific alleles and supertypes. Our results suggest that studying the association between MHC genes and single and co-infected individuals might provide new insights into host-parasite evolution and a better understanding of evolutionary mechanisms driven by MHC diversity.

Abstract Amphibians are among the most endangered taxa worldwide, but little is known about how their disappearance can alter the functioning and structure of freshwater ecosystems, where they live as larval stages. This is particularly true for urodeles, which often are key predators in these ecosystems. The fire salamander ( Salamandra salamandra ) is a common predator in European fresh waters, but the species is declining due to habitat loss and the infection by fungal pathogens. We studied the consequences of fire salamander loss from three montane streams, by comparing two key ecosystem processes (periphyton accrual and leaf litter decomposition) and the structure of three communities (periphytic algae, aquatic hyphomycetes and invertebrates) using stream enclosures with and without salamander larvae. Salamander loss did not cause changes in invertebrate abundance or community structure, except for one stream where abundance increased in the absence of salamander larvae. However, salamander loss led to lower periphyton accrual, changes in algal community structure and slower leaf litter decomposition, with no associated changes in fungal communities or microbial decomposition. The changes observed may have been caused by release of salamander predatory pressure on invertebrates, which could have promoted their grazing on periphyton, in contrast to their preference for leaf shredding in the presence of salamander. Our study demonstrates an important role of salamander larvae in montane streams through top‐down control of lower trophic levels and thus in regulating key stream ecosystem processes. Our results highlight the need for improving protection measures for amphibians to prevent these alterations on ecosystem structure and function.