Summary Photo-dependent processes, including circadian rhythm, autophagy, ubiquitination, neddylation/deneddylation, and metabolite biosynthesis, profoundly influence microbial pathogenesis. Although a photomorphogenesis signalosome (COP9/CSN) has been identified, the mechanism by which this large complex contributes to pathophysiological processes in filamentous fungi remains unclear. Here, we identified eight CSN complex subunits in the rice blast fungus Magnaporthe oryzae and functionally characterized the translocon subunits containing a nuclear export or localization signal (NES/NLS). Targeted gene replacement of these CSN subunits, including MoCSN3 , MoCSN5 , MoCSN6 , MoCSN7 , and MoCSN12 , attenuated vegetative growth and conidiation in M. oryzae and rendered non-pathogenic deletion strains. MoCSN7 deletion significantly suppressed arachidonic acid catabolism, compromised cell wall integrity, subverted photo-dependent ubiquitination, and abolished photo-responsiveness. Surprisingly, we also discovered that MoCSN subunits, particularly MoCsn7, are required for the cAMP-dependent regulation of autophagic flux. Therefore, MoCSN significantly contributes to morphological, physiological, and pathogenic differentiation in M. oryzae by fostering cross-talk between multiple pathways.

ABSTRACT Dynamic transposition of transposable elements (TEs) in fungal pathogens have significant impact on genome stability, gene expression, and virulence to the host. In Magnaporthe oryzae , genome plasticity resulting from TE insertion is a major driving force leading to the rapid evolution and diversification of this fungus. Despite their importance in M. oryzae population evolution and divergence, our understanding of TEs in this context remains limited. Here we conducted a genome-wide analysis of TE transposition dynamics in the 11 most abundant TE families in M. oryzae populations. Our results show that these TEs have specifically expanded in recently isolated M. oryzae rice populations, with the presence/absence polymorphism of TE insertions highly concordant with population divergence on Geng/ Japonica and Xian/ Indica rice cultivars. Notably, the genes targeted by clade-specific TEs showed clade-specific expression patterns and are involved in the pathogenic process, suggesting a transcriptional regulation of TEs on targeted genes. Our study provides a comprehensive analysis of TEs in M. oryzae populations and demonstrates a crucial role of recent TE bursts in adaptive evolution and diversification of the M. oryzae rice-infecting lineage. IMPORTANCE M. oryzae is the causal agent of the destructive blast disease, which caused massive loss of yield annually worldwide. The fungus diverged into distinct clades during adaptation toward two rice subspecies, Xian/indica and Geng/japonica. Although the role of TEs in the adaptive evolution was well established, mechanisms underlying how TEs promote the population divergence of M. oryzae remains largely unknown. In this study, we reported that TEs shape the population divergence of M. oryzae by differentially regulating gene expression between Xian/ Indica -infecting and Geng/ Japonica -infecting populations. Our results revealed a TE insertion mediated gene expression adaption that led to the divergence of M. oryzae population infecting different rice subspecies.

Backgrounds: Pyricularia is a multispecies complex that could infect and cause severe blast disease on diverse hosts, including rice, wheat and many other grasses. Although the genome size of this fungal complex is small [~40 Mbp for Pyricularia oryzae (syn. Magnaporthe oryzae), and ~45 Mbp for P. grisea], the genome plasticity allows the fungus to jump and adapt to new hosts. Therefore, deciphering the genome basis of individual species could facilitate the evolutionary and genetic study of this fungus. However, except for the P. oryzae subgroup, many other species isolated from diverse hosts, such as the Pennisetum grasses, remain largely uncovered genetically. Results: Here, we report the genome sequence of a pyriform-shaped fungal strain P. penniseti P1609 isolated from a Pennisetum grass (JUJUNCAO) using PacBio SMRT sequencing technology. We performed a phylogenomic analysis of 28 Magnaporthales species and 5 non-Magnaporthales species and addressed P1609 into a Pyricularia subclade that is distant from P. oryzae. Comparative genomic analysis revealed that the pathogenicity-related gene repertoires were fairly different between P1609 and the P. oryzae strain 70-15, including the cloned avirulence genes, other putative secreted proteins, as well as some other predicted Pathogen-Host Interaction (PHI) genes. Genomic sequence comparison also identified many genomic rearrangements. Conclusion: Taken together, our results suggested that the genomic sequence of the P. penniseti P1609 could be a useful resource for the genetic study of the Pennisetum-infecting Pyricularia species.

Abstract Isw2 proteins are conserved in eukaryotes and are known to bind to DNA and dynamically influence local chromosome condensation close to their DNA binding site in an ATP-dependent manner making genes close to the binding sites more accessible for transcription and repression. A putative MoISW2 gene was deleted with large effects on plant pathogenicity as a result. The gene was complemented and a ChIP-sec was performed to identify binding sites. RNAsec showed effects on the overall regulation of genes along the chromosomes for mutant and background strains and this was compared with RNAseq from 55 downloaded RNA-seq datasets from the same strain and found similar. MoIsw2 binding and activities create genomic regions affected by MoIsw2 with high gene expression variability close to the MoIsw2 binding sites while surrounding regions have lower gene expression variability. The genes affected by the MoIsw2 activity are niche-determinant genes (secreted proteins, secondary metabolites and stress-coping genes) and avirulence genes. We further show that MoIsw2 binding sites with the DNA binding motifs coincide with known transposable elements (TE) making it likely that TE-transposition at the binding sites can affect the transcription profile of M. oryze in a strain-specific manner. We conclude that MoIsw2 is a likely candidate for a master regulator, regulating the dynamic balance between biomass growth genes (like housekeeping genes) and nich-determinant genes important for ecological fitness. Stress-induced TE transposition is together with MoIsw2 activity a likely mechanism creating more mutations and faster evolution of the niche-determinant genes than for housekeeping genes.