Abstract We describe new genetic mapping results from 6 full-sib families in the guppy ( Poecilia reticulata ), two of which included recombinants between the X and Y chromosomes. These recombinants confirm that the guppy sex-determining locus is in the region identified by all previous studies, including a recent report suggesting a candidate sex-determining gene in this fish, close to the pseudo-autosomal region (or PAR) at the chromosome terminus. Our results suggest the presence of some errors in the current assembly of the guppy genome. In males, crossing over occurs at a very high rate in the PAR, and our genetic map of the region allows us to correct the marker order. We also identified two unplaced scaffolds carrying genes that map to the PAR. Genetic mapping cannot be used to order markers in the region where crossing over is infrequent. However, our recombinant male is informative about the order, under the reasonable assumption that crossovers are infrequent. Our mapping families and natural population samples also show that the recently proposed candidate for this species’ sex-determining gene is not completely sex-linked. We detect an association between individuals’ sex and an SNP in the sex-determining region, but not with a marker 0.9 Mb away from it, suggesting that variants in this region may be in linkage disequilibrium with the actual sex-determining factor, but that the factor itself has not yet been identified. So far, no consistently male-specific variant has been identified in the guppy sex-determining region.

Summary/Abstract Genetic and physical mapping of the guppy ( P. reticulata ) have shown that recombination patterns differ greatly between males and females. Crossover events occur evenly across the chromosomes in females, but in male meiosis they are restricted to the tip furthest from the centromere of each chromosome, creating very high recombination rates per megabase, similar to the high rates in mammalian sex chromosomes’ pseudo-autosomal regions (PARs). We here used the intronic GC content to indirectly infer the recombination patterns on guppy chromosomes. This is based on evidence that recombination is associated with GC-biased gene conversion, so that genome regions with high recombination rates should be detectable by high GC content. Using intron sequences, which are likely to be under weak selection, we show that almost all guppy chromosomes, including the sex chromosome (LG12) have very high GC values near their assembly ends, suggesting high recombination rates due to strong crossover localisation in male meiosis. Our test does not suggest that the guppy XY pair has stronger crossover localisation than the autosomes, or than the homologous chromosome in a closely related fish, the platyfish ( Xiphophorus maculatus ). We therefore conclude that the guppy XY pair has not recently undergone an evolutionary change to a different recombination pattern, or reduced its crossover rate, but that the guppy evolved Y-linkage due to acquiring a male-determining factor that also conferred the male crossover pattern. The results also identify the centromere ends of guppy chromosomes, which were not determined in the guppy genome assembly.

Switches in heterogamety occasionally occur both in animals and plants, although plant sex determination systems are mostly more recently evolved than those of animals, and have had less time for switches to occur. However, our previous research revealed a switch in heterogamety in section Otites of the plant genus Silene. Here we analyse in detail the evolution of genetic sex determination in section Otites, which is estimated to have evolved about 0.55 MYA. Our study confirms female heterogamety in S. otites and newly reveals female heterogamety in S. borysthenica. Sequence analyses and genetic mapping show that the sex-linked regions of these two species are the same, but the region in S. colpophylla, a close relative with male heterogamety, is different. The sex chromosome pairs of S. colpophylla and S. otites each correspond to an autosome of the other species, and both differ from the XY pair in S. latifolia, in a different section of the genus. Our phylogenetic analysis suggests a possible change from female to male heterogamety within Silene section Otites, making these species suitable for detailed studies of the events involved.

Recombination suppression between sex chromosomes is often stated to evolve in response to polymorphisms for mutations that affect fitness of males and females in opposite directions (sexually antagonistic, or SA, mutations), but direct empirical support is lacking. The sex chromosomes of the fish Poecilia reticulata (the guppy) carry SA polymorphisms, making them excellent for testing this hypothesis for the evolution of sex linkage. We resequenced genomes of male and female guppies and, unexpectedly, found that variants on the sex chromosome indicate no extensive region with fully sex-linked genotypes, though many variants show strong evidence for partial sex linkage. We present genetic mapping results that help understand the evolution of the guppy sex chromosome pair. We find very different distributions of crossing over in the two sexes, with recombination events in male meiosis detected only at the tips of the chromosomes. The guppy may exemplify a route for sex chromosome evolution in which low recombination in males, likely evolved in a common ancestor, has facilitated the establishment of sexually antagonistic polymorphisms.

Abstract Theory predicts that the sexes can achieve greater fitness if loci with sexually antagonistic polymorphisms become linked to the sex determining loci, and this can favour the spread of reduced recombination around sex determining regions. Given that sex-linked regions are frequently repetitive and highly heterozygous, few complete Y chromosome assemblies are available to test these ideas. The guppy system ( Poecilia reticulata ) has long been invoked as an example of sex chromosome formation resulting from sexual conflict. Early genetics studies revealed that male colour patterning genes are mostly but not entirely Y-linked, and that X-linkage may be most common in low predation populations. More recent population genomic studies of guppies have reached varying conclusions about the size and placement of the Y-linked region. However, this previous work used a reference genome assembled from short-read sequences from a female guppy. Here, we present a new guppy reference genome assembly from a male, using long-read PacBio single-molecule real-time sequencing (SMRT) and chromosome contact information. Our new assembly sequences across repeat- and GC-rich regions and thus closes gaps and corrects mis-assemblies found in the short-read female-derived guppy genome. Using this improved reference genome, we then employed broad population sampling to detect sex differences across the genome. We identified two small regions that showed consistent male-specific signals. Moreover, our results help reconcile the contradictory conclusions put forth by past population genomic studies of the guppy sex chromosome. Our results are consistent with a small Y-specific region and rare recombination in male guppies.

Abstract Genome sequencing and genetic mapping of molecular markers has demonstrated Y-linkage across most of the guppy ( Poecilia reticulata ) XY chromosome pair. However, they also revealed exchanges with the X, consistent with classical genetic observations of occasional exchanges of factors controlling visible male-specific phenotypic traits. It remains unclear whether this fish species has an extensive sex-determining region without crossing over (whose suppressed recombination could have evolved under selection created by sexually antagonistic effects of male coloration factors), or whether the fully Y-linked region is very small, perhaps within a single gene. Population genomic data support cytogenetic results indicating that it is within the terminal 5 Mb of the 26.5 Mb chromosome 12, just proximal to a highly recombining pseudo-autosomal region, PAR1. Using molecular markers, we studied recombination, focusing on this region of the XY pair. Despite assembly errors in the small terminal PAR1, our mapping identifies very similar genetic PAR boundaries in sires from four populations, suggesting that their crossover patterns have not changed. Our results also confirmed occasional crossovers proximal to the male-determining region, defining a second pseudo-autosomal region, PAR2, recombining much more rarely than PAR1. The crossover positions suggest that the male-determining factor is within a repetitive region near 21 Mb in the female assembly. A sex-reversed XX male had few crossovers in PAR2, suggesting that this region’s low crossover rate depends on the phenotypic, not the genetic, sex. Thus rare sex changes, and/or occasional crossovers in males can explain the failure to detect fully Y-linked variants.