Abstract Heuristics can inform human decision making in complex environments through a reduction of computational requirements (accuracy-resource trade-off) and a robustness to overparameterisation (less-is-more). However, tasks capturing the efficiency of heuristics typically ignore action proficiency in determining rewards. The requisite movement parameterisation in sensorimotor control questions whether heuristics preserve efficiency when actions are nontrivial. We developed a novel action selection-execution task requiring joint optimisation of action selection and spatio-temporal skillful execution. Optimal choices could be determined by a simple spatial heuristic, or by more complex planning. Computational models of action selection parsimoniously distinguished human participants who adopted the heuristic from those using a more complex planning strategy. Broader comparative analyses then revealed that participants using the heuristic showed combined decisional (selection) and skill (execution) advantages, consistent with a less-is-more framework. In addition, the skill advantage of the heuristic group was predominantly in the core spatial features that also shaped their decision policy, evidence that the dimensions of information guiding action selection might be yoked to salient features in skill learning. Author Summary We often must choose between actions and then execute them, e.g., a tennis player chooses between a forehand and backhand and then skilfully executes the shot. To select actions, the player might plan their action with either shot, and select whichever simulated outcome is more advantageous. However, a more efficient approach might instead be to use a “heuristic”, i.e., a simpler rule, such as, forehand always on one side of the court, and backhand on the other. In this work, we look at whether styles of planning are related to physical skill performing actions, e.g., would a more skillful tennis player be more likely to use planning or a heuristic? We use a new task that requires people to choose and execute complex actions. Regarding choices, we use computational modeling to identify which people use some degree of planning, and which people use a simpler heuristic. Then, regarding action execution, we reveal that heuristic decision makers are in fact more skilled. However, they are not superiorly skilled in all aspects of performance, showing an advantage solely in the aspect of skill most closely linked to the information (spatial) they use for their heuristic. We therefore reveal the first ever evidence that a relation exists between the complexity of our action-related decisions and how broadly we learn associated motor behaviour.

The current study investigates a new neurobiological model of human hand choice: The Posterior Parietal Interhemispheric Competition (PPIC) model. The model specifies that neural populations in bilateral posterior intraparietal and superior parietal cortex (pIP-SPC) encode actions in hand-specific terms, and compete for selection across and within hemispheres. Actions with both hands are encoded bilaterally, but the contralateral hand is overrepresented. We use a novel fMRI paradigm to test the PPIC model. Participants reach to visible targets while in the scanner, and conditions involving free choice of which hand to use (Choice) are compared with when hand-use is instructed. Consistent with the PPIC model, bilateral pIP-SPC is preferentially responsive for the Choice condition, and for actions made with the contralateral hand. In the right pIP-SPC, these effects include anterior intraparietal and superior parieto-occipital cortex. Left dorsal premotor cortex, and an area in the right lateral occipitotemporal cortex show the same response pattern, while the left inferior parietal lobule is preferentially responsive for the Choice condition and when using the ipsilateral hand. Behaviourally, hand choice is biased by target location; for targets near the left/right edges of the display, the hand in ipsilateral hemispace is favoured. Moreover, consistent with a competitive process, response times are prolonged for choices to more ambiguous targets, where hand choice is relatively unbiased, and fMRI responses in bilateral pIP-SPC parallel this pattern. Our data provide support for the PPIC model, and reveal a selective network of brain areas involved in free hand choice, including bilateral posterior parietal cortex, left-lateralized inferior parietal and dorsal premotor cortices, and the right lateral occipitotemporal cortex.

Appraising sequential offers relative to an unknown future opportunity and a time cost requires an optimization policy that draws on a learned estimate of an environment’s richness. Converging evidence points to a learning asymmetry, whereby estimates of this richness update with a bias toward integrating positive information. We replicate this bias in a sequential foraging (prey selection) task and probe associated activation within two branches of the autonomic system, sympathetic and parasympathetic branches, using trial-by-trial measures of simultaneously recorded cardiac autonomic physiology. In general, lower value offers were accepted during periods of autonomic drive, both in the sympathetic (shorter pre-ejection period PEP) and parasympathetic (higher HF HRV) branches. In addition, we reveal a unique adaptive role for the sympathetic branch in learning. It was specifically associated with adaptation to a deteriorating environment: it correlated with both the rate of negative information integration in belief estimates and downward changes in moment-to-moment environmental richness, and was predictive of optimal performance on the task. The findings are consistent with a parallel processing framework whereby autonomic function serves both learning and executive demands of prey selection.Significance statement The value of choices (accepting a job) depends on context (richness of the current job market). Learning contexts, therefore, is crucial for optimal decision-making. Humans demonstrate a bias when learning contexts; we learn faster about improvements vs deteriorations. New techniques allow us to cleanly measure fast acting stress responses that might fluctuate with trial-by-trial learning. Using these new methods, we observe here that increased stress – specifically sympathetic (heart contractility) – might help overcome the learning bias (making us faster at learning contextual deterioration) and thereafter guide us toward better context appropriate decisions. For the first time we show that specific building blocks of good decision-making might benefit from short bursts of specific inputs of the stress system.

Cyclic fluctuations in hypothalamic-pituitary-gonadal axis (HPG-axis) hormones exert powerful behavioral, structural, and functional effects through actions on the mammalian central nervous system. Yet, very little is known about how these fluctuations alter the structural nodes and information highways of the human brain. In a study of 30 naturally cycling women, we employed multidimensional diffusion and T1-weighted imaging during three estimated menstrual cycle phases (menses, ovulation, mid-luteal) to investigate whether HPG-axis hormone concentrations co-fluctuate with alterations in white matter (WM) microstructure, cortical thickness (CT), and brain volume. Across the whole brain, 17β-estradiol and luteinizing hormone (LH) concentrations were directly proportional to diffusion anisotropy (μFA), while follicle-stimulating hormone (FSH) was directly proportional to cortical thickness. Within several individual regions, FSH and progesterone demonstrated opposing associations with mean diffusivity and cortical thickness. These regions mainly reside within the temporal and occipital lobes, with functional implications for the limbic and visual systems. Lastly, progesterone was associated with increased tissue and decreased CSF volumes, with total brain volume remaining unchanged. These results are the first to report simultaneous brain-wide changes in human WM microstructure and cortical thickness coinciding with menstrual cycle-driven hormone rhythms. Strong brain-hormone interaction effects may not be limited to classically known HPG-axis receptor-dense regions.

Human movement is partly organized and executed by cortico-basal ganglia-thalamic closed-loop circuits (CLCs), wherein motor cortical areas both send inputs to and receive feedback from the basal ganglia, particularly the dorsal putamen (PUTd). These networks are compromised in Parkinson's disease (PD) due to neurodegeneration of dopaminergic inputs primarily to PUTd. Yet, fluid movement in PD can sporadically occur, especially when induced by emotionally arousing events. Rabies virus tracing in non-human primates has identified a potential alternative motor pathway, wherein the ventral putamen (PUTv) receives inputs from subcortical limbic areas (such as amygdala nuclei) and sends outputs to motor cortical areas putatively via the nucleus basalis of Meynert (NBM). We hypothesize that this separable open loop circuit (OLC) may exist in humans and explain the preservation of movement after CLC degradation. Here, we provide evidence for the normal human OLC with ultra-high field (7T), multi-echo functional magnetic resonance imaging. We acquired resting-state functional connectivity (FC) scans from 21 healthy adults (avg. age = 29, 12M/9F, all right-handed) and mapped left-hemisphere seed-to-voxel connectivity to assess PUTv FC with putative subcortical nodes and motor cortical areas. We found that putative OLC node (basolateral amygdala, NBM) FC was greater with PUTv (p < 0.05), while CLC subcortical seed (ventrolateral nucleus of thalamus) FC was greater with PUTd (p < 0.01). Striatal FC patterns varied across cortical motor areas, with cingulate (p < 0.0001) and supplementary (p < 0.0001) motor areas showing greater FC with PUTv vs. nucleus accumbens. SMA had greater FC with PUTd vs. PUTv (p < 0.0001), while cingulate and primary motor areas showed no significant differences in FC between PUTd and PUTv (p > 0.1). Collectively, these results suggest that PUTv is functionally connected to motor cortical areas and may be integrated into a separable motor OLC with subcortical limbic inputs.

The ability to produce goal-directed movement relies on the integration of diverse sources of sensory information specific to the task goal. Neural representations of goal-relevant features, such as target location and gaze direction, have been well studied in sensorimotor areas. It remains less clear whether goal-relevant motor representations are influenced by sensory changes to initiation-relevant information, such as a go-cue that provides no information about target location. We used Bayesian pattern component modelling of fMRI data during a delayed reach task with either visual or audiovisual go-cues to explore whether neural representations of goal-related features in sensorimotor areas are modulated by changes to initiation-relevant sensory information. We found that representations of target direction and gaze direction in the primary sensory areas, motor areas, and posterior parietal cortex, were sensitive to whether a reach was cued with a visual or audiovisual go-cue. These findings indicate that the central nervous system flexibly delegates the tasks of 'where' to move and 'when' to move based on available sensory context, even if initiation-relevant stimuli provide no additional information about target location.

Humans ubiquitously increase the speed of their movements when motivated by incentives (i.e., capturing reward or avoiding loss). The complex interplay between incentivization and motor output is pertinent for unpacking the functional profiles of different circuits that link the basal ganglia with motor cortical areas. Here, we analyzed the functional profile of nodes forming two circuits involving putamen and motor cortical areas: the traditional "closed-loop circuit" (CLC) from sensorimotor dorsal putamen (PUTd) and a putative "open-loop circuit" (OLC) from ventral putamen (PUTv). Establishing differential function between CLC and OLC is particularly relevant for therapeutic approaches to Parkinson's disease, where OLC function is hypothesized to be relatively spared by the disease process. In a large sample fMRI study, 68 healthy controls executed speeded reaches with a joystick under different levels of incentivization to accurately hit precision targets. We dissociated effects of "incentive per se" (i.e., changes in brain activity when an upcoming movement obtains a reward or avoids a loss) from "RT effects" (i.e., brain activity that directly scales with adjustments to movement initiation time). Incentive per se was observed across sites in both CLC and OLC. However, RT effects were primarily in nodes of the OLC and motor sites, consistent with the hypothesized anatomy and function of OLC. Our findings additionally suggest valence might mediate when incentives recruit OLC to more prominent control of motor behavior.

Abstract Increasing insight into the complex human response to external states can be captured by measuring event-related cardiac sympathetic activity. However existing assays are either confounded by influence from other branches of the autonomic system, or require preprocessing steps that eliminate moment-to-moment capture of fluctuation. We accordingly tested a novel device (TREV) that measures cardiac impedance directly from the radial and ulnar arteries of the human forearm, while healthy human participants performed a small number of trials of a task known to elicit sympathetic drive, a maximum-strength grip task. TREV recorded robust estimates of contractility at each heartbeat, that allowed fully automated beatwise estimations. TREV further reliably described credible group-level departures from baseline aligned with each individual grip in the task. We conclude that the device can be a useful addition to a broadening field exploring event-related sympathetic perturbations.

Abstract The current study used a high frequency TMS protocol known as continuous theta burst stimulation (cTBS) to test a model of hand choice that relies on competing interactions between the hemispheres of the posterior parietal cortex. Based on the assumption that cTBS reduces cortical excitability, the model predicts a significant decrease in the likelihood of selecting the hand contralateral to stimulation. An established behavioural paradigm was used to estimate hand choice in each individual, and these measures were compared across three stimulation conditions: cTBS to the left posterior parietal cortex, cTBS to the right posterior parietal cortex, or sham cTBS. Our results provide no supporting evidence for the interhemispheric competition model. We find no effects of cTBS on hand choice, independent of whether the left or right posterior parietal cortex was stimulated. Our results are nonetheless of value as a point of comparison against prior brain stimulation findings that, in contrast, provide evidence for a causal role for the posterior parietal cortex in hand choice. Highlights High-frequency TMS applied to the left and right posterior parietal cortex, separately, did not produce reliable aftereffects on hand choice. Response times to initiate actions were significantly increased when reaching near the point in space where hand choice was equally probable.

Summary As evidence mounts that the cardiac-sympathetic system reacts to challenging cognitive settings, we ask if these responses are passive companions or if they are instead fundamentally intertwined with cognitive function. Healthy human participants performed an approach-avoidance paradigm, trading off monetary reward for painful electric shock, while we recorded simultaneous neural and cardiac signals. Participants were reward-sensitive, but also experienced approach-avoidance “conflict” when the subjective appeal of the reward was near equivalent to the revulsion of the cost. Drift-diffusion model parameters revealed that participants managed conflict in part by integrating larger volumes of evidence into choices (wider decision boundaries). Late alpha-band (neural) dynamics suggested that widening decision boundaries served to combat reward-sensitivity and spread attention more fairly to all dimensions of available information. Independently, wider boundaries were also associated with cardiac “contractility” (an index of sympathetically-mediated positive inotropy). We also saw evidence of conflict-specific collaboration between the neural and cardiac-sympathetic signals. Specific to states of conflict, the alignment (i.e., product) of alpha dynamics and contractility were associated with a further widening of the boundary, independent of either signal’s singular influence. Cross-trial coherence analyses provided additional support for a direct role of cardiac-sympathetics in nurturing fair assessment of information streams during conflict by disrupting the prepotent reward signals. We conclude that cardiac-sympathetic activity is not a mere companion, rather it is a critical component collaborating with cognitive processes to combat reward-sensitivity during the approach-avoidance conflict.