Distyly is an iconic floral polymorphism governed by a supergene, which promotes efficient pollen transfer and outcrossing through reciprocal differences in the position of sexual organs in flowers, often coupled with heteromorphic self-incompatibility (SI). Distyly has evolved convergently in multiple flowering plant lineages, but has also broken down repeatedly, often resulting in homostylous, self-compatible populations with elevated rates of self-fertilization relative to their distylous ancestors. Here, we aimed to study the causes and consequences of the shift to homostyly in Linum trigynum, which is closely related to distylous Linum tenue. Building on a high-quality genome assembly, we show that L. trigynum harbors a genomic region homologous to the dominant haplotype of the distyly supergene in L. tenue, suggesting that loss of distyly first occurred in a short-styled individual. In contrast to homostylous Primula and Fagopyrum, L. trigynum harbors no fixed loss-of-function mutations in coding sequences of S-linked distyly candidate genes. Instead, floral gene expression analyses and controlled crosses suggest that mutations downregulating the S-linked LtWDR-44 candidate gene for male SI and/or anther height could underlie homostyly in L. trigynum. Population genomic analyses of 224 whole-genome sequences further demonstrate that L. trigynum is highly self-fertilizing, exhibits significantly lower genetic diversity genome-wide and is experiencing relaxed purifying selection on nonsynonymous mutations relative to L. tenue, despite the relatively recent split of L. trigynum and L. tenue. Our analyses elucidate the tempo and mode of loss of distyly in L. trigynum, and advances our understanding of a common evolutionary transition in flowering plants.

ABSTRACT The number of times an organism reproduces (i.e. its mode of parity) is a fundamental life-history character, and evolutionary and ecological models that compare the relative fitness of strategies are common in life history theory and theoretical biology. Despite the success of mathematical models designed to compare intrinsic rates of increase between annual-semelparous and perennial-iteroparous reproductive schedules, there is widespread evidence that variation in reproductive allocation among semelparous and iteroparous organisms alike is continuous. This paper reviews the ecological and molecular evidence for the continuity and plasticity of modes of parity––that is, the idea that annual-semelparous and perennial-iteroparous life histories are better understood as endpoints along a continuum of possible strategies. I conclude that parity should be understood as a continuum of different modes of parity, which differ by the degree to which they disperse or concentrate reproductive effort in time. I further argue that there are three main implications of this conclusion: (1) That seasonality should not be conflated with parity; (2) that mathematical models purporting to explain the evolution of semelparous life histories from iteroparous ones (or vice versa) should not assume that organisms can only display either an annual-semelparous life history or a perennial-iteroparous one; and (3) that evolutionary ecologists should examine the physiological or molecular basis of traits underlying different modes of parity, in order to obtain a general understanding of how different life history strategies can evolve from one another.

Abstract Supergenes govern balanced polymorphisms in a wide range of systems. The reciprocal placement of stigmas and anthers in pin and thrum floral morphs of distylous species constitutes an iconic example of a balanced polymorphism governed by a supergene, the distyly S- locus. Recent studies have shown that the Primula and Turnera distyly supergenes are both hemizygous in thrums, but it remains unknown if hemizygosity is pervasive among distyly S -loci. Here we have characterized the genetic architecture and evolution of the distyly supergene in Linum by generating a chromosome-level genome assembly of Linum tenue , followed by the identification of the S -locus using population genomic data. We show that hemizygosity and thrum-specific expression of S -linked genes, including a pistil-expressed candidate gene for style length, are major features of the Linum S -locus. Structural variation is likely instrumental for recombination suppression, and although the non-recombining dominant haplotype has accumulated transposable elements, S- linked genes are not under relaxed purifying selection. Our findings reveal remarkable convergence in the genetic architecture and evolution of independently derived distyly supergenes. The chromosome-level genome assembly and detailed characterization of the distyly S -locus in L. tenue will facilitate elucidation of molecular mechanisms underlying the different forms of flowers described by Darwin.