Abstract Magnetotactic bacteria (MTB) are a diverse group of microorganisms that use intracellular chains of ferrimagnetic nanocrystals, produced within their magnetosome organelles, to align and navigate along the geomagnetic field. The cell biological and biochemical properties of magnetosomes make them a powerful model for studying the molecular mechanisms of biomineralization and compartmentalization in bacteria. While several conserved magnetosome formation genes have been described, the evolutionary strategies for their species-specific diversification remain unknown. Here, we demonstrate that the fragmented nature of magnetosome chains in Magnetospirillum magneticum AMB-1 is controlled by two genes named mcaA and mcaB . McaA recognizes the positive curvature of the inner cell membrane while McaB localises to magnetosomes. Along with the MamK actin-like cytoskeleton, they create space for addition of new magnetosomes in between pre-existing magnetosomes. Phylogenetic analyses suggest that McaAB homologs are widespread and may represent an ancient strategy for organelle positioning in MTB.

Magnetotactic bacteria (MTB) are ubiquitous aquatic microorganisms that biomineralize dissolved iron from the environment into intracellular nanoparticles of magnetite [Fe(II)Fe(III)2O4] or greigite [Fe(II)Fe(III)2S4] in a genetically controlled manner. After cell death, these magnetite and greigite crystals are trapped into sediments which effectively removes iron from the soluble pool. MTB may significantly impact the iron biogeochemical cycle, especially in the ocean where dissolved iron limits nitrogen fixation and primary productivity. Although MTB are ubiquitous in the environment, their impact on the biogeochemical cycling of metallic elements is still poorly constrained. A thorough assessment of the mass of iron incorporated by MTB has been hampered by a lack of methodology to accurately measure the amount of, and variability in, their intracellular iron content. Here, we quantify the mass of iron contained in single MTB cells of the model organism, Magnetospirillum magneticum sp. AMB-1, using a time-resolved mass spectrometry methodology. Bacterial iron content depends on the external iron concentration, and reaches a maximum value of 10-6 ng of iron per cell when bacteria are cultivated with initial iron concentrations of 100 μM or higher. From our experimental results, we calculated the flux of dissolved iron incorporation into natural MTB populations and conclude that MTB may mineralize a significant fraction of environmental dissolved iron into crystals.

Magnetotactic bacteria (MTB) are ubiquitous aquatic microorganisms that form intracellular nanoparticles of magnetite (Fe3O4) or greigite (Fe3S4) in a genetically controlled manner. Magnetite and greigite synthesis requires MTB to transport a large amount of iron from the environment which is subsequently concentrated in organelles called magnetosomes for crystal precipitation and maturation. X-ray absorption analysis of MTB suggests that the intracellular iron is mainly contained within the crystals, thus preventing potential toxic effects of free iron. In contrast, recent mass spectrometry studies suggest that MTB may contain a large amount of iron that is not precipitated in crystals. Here, we attempt to resolve these descrepancies by performing chemical and magnetic assays to quantify the different iron pools in the magnetite-forming strain Magnetospirillum magneticum AMB-1 cultivated at varying iron concentrations. AMB-1 mutants showing defects in crystal precipitation were also characterized following the same approach. All results show that magnetite represents at most 30 % of the total intracellular iron under our experimental conditions. We further examined the iron speciation and subcellular localization in AMB-1 using the fluorescent indicator FIP-1 that is designed for detection of labile Fe(II). Staining with this probe suggests that unmineralized reduced iron is found in the cytoplasm and associated with magnetosomes. Our results demonstrate that, under our experimental conditions, AMB-1 is able to accumulate a large pool of iron distinct from magnetite. Finally, we discuss the biochemical and geochemical implications of these results.

Magnetotactic bacteria have evolved the remarkable capacity to biomineralize chains of magnetite [Fe(II)Fe(III) 2 O 4 ] nanoparticles that align along the geomagnetic field and optimize their navigation in the environment. Mechanisms enabling magnetite formation require the complex action of numerous proteins for iron acquisition, sequestration in dedicated magnetosome organelles, and precipitation into magnetite. The MamP protein contains c-type cytochromes called magnetochrome domains that are found exclusively in magnetotactic bacteria. Ablation of magnetochromes in MamP prevents bacteria from aligning with external magnetic fields, showing their importance to maintain this biological function. MamP has been proposed, mostly from in vitro experimentations, to regulate iron redox state and maintain an Fe(II)/Fe(III) balance compatible with magnetite formation via the iron oxidase activity of magnetochromes. To test the proposed function for MamP in vivo in the magnetotactic strain Magnetospirillum magneticum (AMB)-1, we characterized the iron species in chemical MamP-mediated magnetite syntheses as well as in bacteria unable to produce MamP using a combination of physicochemical methodologies. We show that MamP has no apparent control on the speciation and oxidation state of intracellular iron or on the Fe(II)/Fe(III) balance in magnetite. We propose that MamP promotes magnetite growth by incorporating Fe(III) into preexisting magnetite seeds and that magnetite structure and stoichiometry is maintained by further equilibration with dissolved Fe(II) in magnetosome organelles.