ABSTRACT Interactions between hosts and their resident microbial communities are a fundamental component of fitness for both agents. Though recent research has highlighted the importance of interactions between animals and their bacterial communities, comparative evidence for fungi is lacking, especially in natural populations. Using data from 49 species, we present novel evidence of strong covariation between fungal and bacterial communities across the host phylogeny, indicative of recruitment by hosts for specific suites of microbes. Using co-occurrence networks, we demonstrate that fungi form critical components of putative microbial interaction networks, where the strength and frequency of interactions varies with host taxonomy. Host phylogeny drives differences in overall richness of bacterial and fungal communities, but the effect of diet on richness was only evident in mammals and for the bacterial microbiome. Collectively these data indicate fungal microbiomes may play a key role in host fitness and suggest an urgent need to study multiple agents of the animal microbiome to accurately determine the strength and ecological significance of host-microbe interactions. SIGNIFICANCE STATEMENT Microbes perform vital metabolic functions that shape the physiology of their hosts. However, almost all research to date in wild animals has focused exclusively on the bacterial microbiota, to the exclusion of other microbial groups. Although likely to be critical components of the host microbiome, we have limited knowledge of the drivers of fungal composition across host species. Here we show that fungal community composition is determined by host species identity and phylogeny, and that fungi form extensive interaction networks with bacteria in the microbiome of a diverse range of animal species. This highlights the importance of microbial interactions as mediators of microbiome-health relationships in the wild.

ABSTRACT Environmental impacts of the 1986 Chernobyl Nuclear Power Plant accident are much debated, but the effects of radiation on host microbiomes has received little attention to date. We present the first analysis of small mammal gut microbiome from the Chernobyl Exclusion Zone in relation to total absorbed dose rate and including caecum as well as faeces sample. The associations between microbiome communities and radiation exposure varied between host species. Associations between microbiome and radiation was different for analyses based on ambient versus total weighted absorbed dose rates. We found considerable variation between patterns for faecal and gut samples of bank voles, suggesting faecal samples are not an accurate indicator of gut composition. For bank vole guts, associations between radiation and bacterial community composition were robust against geographical and habitat variation. We found limited associations between radiation and fungal communities. Host physiological mechanisms or environmental factors may be driving these patterns.

Abstract Individuals differ in the nature of the immune responses they produce, affecting disease susceptibility and ultimately health and fitness. These differences have been hypothesised to have an origin in events experienced early in life that then affect trajectories of immune development and responsiveness. Here we investigate early life influences on immune expression profiles using a natural population of field voles, Microtus agrestis , in which we are able to monitor variation between and within individuals though time by repeat (longitudinal) sampling of individually marked animals. We analysed the co-expression of 20 immune genes in early life to create a correlational network consisting of three main clusters, one of which (containing Gata3, Il10 and Il17 ) was associated with later life reproductive success and susceptibility to chronic bacterial ( Bartonella ) infection. More detailed analyses supported associations between early life expression of Il17 and reproductive success later in life, and of increased Il10 expression early in life and later infection with Bartonella . We also found significant association between an Il17 genotype and the early life expression of Il10 . Our results demonstrate that immune expression profiles can be manifested during early life with effects that persist through adulthood and that shape the variability among individuals in susceptibility to infection and fitness widely seen in natural populations.

Immune responses are widely accepted to be under circadian regulation via a molecular clock, with many practical consequences, but much less is known of how other biological rhythms could affect the immune system. In this study, we search for lunar rhythms (circalunar, circasemilunar, and circatidal cycles) in the immune expression of the recently marine-derived freshwater fish, the low-plate morph of the three-spined stickleback. We employed time series of immune expression (mRNA) measurements for 14 immune-associated genes, representing a variety of immunological pathways. Times series measurements were taken on fish populations in the wild, in seminatural outdoor mesocosms, and in the laboratory, according to sampling regimens originally designed to study circannual variation but with the additional potential to provide information about lunar variation. Our evidence best supported the existence of a very small endogenous tidal rhythm. This is consistent with previous suggestions of the existence of a primordial tidal endogenous clock, some elements of which may be conserved in animals evolving outside the marine environment.

Sexual dimorphism is widespread in the animal kingdom, with males and females differing in their physiology, morphology and behaviour. However, relatively little is known about the importance of sex for the expression of genotype in natural populations, particularly in the context of health and disease. We combine data on genotype, immune gene expression, infection incidence and pedigree of individuals in a wild population of field voles ( Microtus agrestis ). We identify a polymorphism in the Immunoglobulin E (IgE) receptor with sexually dimorphic effects on immune phenotype, health and, ultimately, fitness. While males with the polymorphism upregulate their pro-inflammatory response with a detrimental effect on their reproductive success, females upregulate their anti-inflammatory response, increasing their risk of infection, but with no apparent reproductive cost. Our work demonstrates the potential for the same genetic difference to have profoundly different consequences for the health and fitness of males and females in natural populations.

Abstract Individuals vary in their immune response and, as a result, some are more susceptible to infectious disease than others. Little is known about which components of immune pathways are responsible for this variation, but understanding these underlying processes could allow us to predict the outcome of infection for an individual, and to manage their health more effectively. In this study, we describe transcriptome-wide variation in immune response (to a standardised challenge) in a wild population of field voles ( Microtus agrestis ). We find that this variation can be categorised into three main types. We also identify markers, across these three categories, which display particularly strong individual variation in response. This work shows how a simple standardised challenge performed on a natural population can reveal complex patterns of natural variation in immune response.

High population density should drive individuals to more frequently share space and interact, producing better-connected spatial and social networks. Despite this widely-held assumption, it remains unconfirmed how local density generally drives individuals' positions within wild animal networks. We analysed 34 datasets of simultaneous spatial and social behaviour in >55,000 individual animals, spanning 28 species of fish, reptiles, birds, mammals, and insects. >80% of systems exhibited strongly positive relationships between local density and network centrality, providing broad empirical evidence that local density increases connectedness at the individual level. However, >75% of density-connectedness relationships were nonlinear, and density's importance declined at higher values in >70% of systems, signifying saturating effects. Density's effect was much stronger and less saturating for spatial than social networks, suggesting population density drives individuals to become disproportionately spatially connected rather than socially. These findings reveal fundamental trends underlying societal structuring, with widespread behavioural, ecological, and evolutionary implications.