Longevity is a major component of variation in fitness in long-lived iteroparous species [1Clutton-Brock T.H. Reproductive Success. University of Chicago, Chicago1988Google Scholar, 2Newton I. Lifetime Reproduction in Birds. Academic Press, London1989Google Scholar, 3Grant P.R. Grant B.R. Non-random fitness variation in two populations of Darwin's finches.Proc. Biol. Sci. 2000; 267: 131-138Crossref PubMed Scopus (39) Google Scholar, 4Kjellander P. Gaillard J.M. Hewison M. Liberg O. Predation risk and longevity influence variation in fitness of female roe deer (Capreolus capreolus L.).Proc. Biol. Sci. 2004; 271: S338-S340Crossref PubMed Scopus (23) Google Scholar]. Among female baboons, variation in breeding lifespan accounts for approximately 50% of the variation in lifetime fitness [5Altmann J. Alberts S.C. Intraspecific variability in fertility and offspring survival in a nonhuman primate: Behavioral control of ecological and social sources.in: Wachter K.W. Bulatao R.A. Offspring: Human Fertility Behavior in Biodemographic Perspective. National Academies, Washington, D.C.2003: 140-169Google Scholar, 6Cheney D.L. Seyfarth R.M. Fischer J. Beehner J.C. Bergman T.J. Johnson S.E. Kitchen D.M. Palombit R.A. Rendall D. Silk J.B. Factors affecting reproduction and mortality among baboons in the Okavango Delta, Botswana.Int. J. Primatol. 2004; 25: 401-428Crossref Scopus (163) Google Scholar]. However, we know little about the causes of variation in longevity in primates or other long-lived mammals. Savannah baboons form strong, equitable, and enduring relationships with specific female partners, particularly with close relatives and agemates [7Silk J.B. Altmann J. Alberts S.C. Social relationships among adult female baboons (Papio cynocephalus). I. Variation in the strength of social bonds.Behav. Ecol. Sociobiol. 2006; 61: 183-195Crossref Scopus (292) Google Scholar, 8Silk J.B. Alberts S.C. Altmann J. Social relationships among adult female baboons (Papio cynocephalus). II. Variation in the quality and stability of social bonds.Behav. Ecol. Sociobiol. 2006; 61: 197-204Crossref Scopus (204) Google Scholar, 9Silk J.B. Beehner J.C. Bergman T.J. Crockford C. Engh A.L. Moscovice L.R. Wittig R.M. Seyfarth R.M. Cheney D.L. The benefits of social capital: Close social bonds among female baboons enhance offspring survival.Proc. Biol. Sci. 2009; 276: 3099-3104Crossref PubMed Scopus (395) Google Scholar, 10Silk J.B. Beehner J.C. Bergman T.J. Crockford C. Engh A.L. Moscovice L.R. Wittig R.M. Seyfarth R.M. Cheney D.L. Female chacma baboons form strong, equitable, and enduring social bonds.Behav. Ecol. Sociobiol. 2010; (in press. Published online June 3, 2010)https://doi.org/10.1007/s00265-010-0986-0Crossref PubMed Scopus (126) Google Scholar]. The quality of females' social relationships influences their ability to cope with stressful events [11Engh A.L. Beehner J.C. Bergman T.J. Whitten P.L. Hoffmeier R.R. Seyfarth R.M. Cheney D.L. Behavioural and hormonal responses to predation in female chacma baboons (Papio hamadryas ursinus).Proc. Biol. Sci. 2006; 273: 707-712Crossref PubMed Scopus (163) Google Scholar, 12Engh A.L. Beehner J.C. Bergman T.J. Whitten P.L. Hoffmeier R.R. Seyfarth R.M. Cheney D.L. Female hierarchy instability, male immigration and infanticide increase glucocorticoid levels in female chacma baboons.Anim. Behav. 2006; 71: 1227-1237Crossref Scopus (109) Google Scholar, 13Crockford C. Wittig R.M. Whitten P.L. Seyfarth R.M. Cheney D.L. Social stressors and coping mechanisms in wild female baboons (Papio hamadryas ursinus).Horm. Behav. 2008; 53: 254-265Crossref PubMed Scopus (140) Google Scholar] and is associated with variation in female reproductive success [9Silk J.B. Beehner J.C. Bergman T.J. Crockford C. Engh A.L. Moscovice L.R. Wittig R.M. Seyfarth R.M. Cheney D.L. The benefits of social capital: Close social bonds among female baboons enhance offspring survival.Proc. Biol. Sci. 2009; 276: 3099-3104Crossref PubMed Scopus (395) Google Scholar, 14Silk J.B. Alberts S.C. Altmann J. Social bonds of female baboons enhance infant survival.Science. 2003; 302: 1231-1234Crossref PubMed Scopus (666) Google Scholar]. Here we show that dominance rank and the quality of close social bonds have independent effects on the longevity of female chacma baboons (Papio hamadryas ursinus). High-ranking females live longer than lower-ranking females. In addition, females who form stronger and more stable social bonds with other females live significantly longer than females who form weaker and less stable relationships. These data extend our understanding of the adaptive value of social bonds in baboons and complement a growing body of evidence that indicates that social bonds have adaptive value in a range of taxa, from mice to humans [9Silk J.B. Beehner J.C. Bergman T.J. Crockford C. Engh A.L. Moscovice L.R. Wittig R.M. Seyfarth R.M. Cheney D.L. The benefits of social capital: Close social bonds among female baboons enhance offspring survival.Proc. Biol. Sci. 2009; 276: 3099-3104Crossref PubMed Scopus (395) Google Scholar, 14Silk J.B. Alberts S.C. Altmann J. Social bonds of female baboons enhance infant survival.Science. 2003; 302: 1231-1234Crossref PubMed Scopus (666) Google Scholar, 15Weidt S.E. Hofmann S.E. König B. Not only mate choice matters: Fitness consequences of social partner choice in female house mice.Anim. Behav. 2008; 75: 801-808Crossref Scopus (74) Google Scholar, 16Yee J.R. Cavigelli S.A. Delgado B. McClintock M.K. Reciprocal affiliation among adolescent rats during a mild group stressor predicts mammary tumors and lifespan.Psychosom. Med. 2008; 70: 1050-1059Crossref PubMed Scopus (64) Google Scholar, 17Cameron E.Z. Setsaas T.H. Linklater W.L. Social bonds between unrelated females increase reproductive success in feral horses.Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2009; 106: 13850-13853Crossref PubMed Scopus (303) Google Scholar, 18Berkman L.F. Glass T. Social integration, social networks, social support, and health.in: Berkman L.F. Kawachi I. Social Epidemiology. Oxford University Press, New York2000: 137-173Google Scholar, 19Smith K.P. Christakis N.A. Social networks and health.Annu. Rev. Sociol. 2008; 34: 405-429Crossref Scopus (895) Google Scholar].

Sociality has evolved in many animal taxa, but primates are unusual because they establish highly differentiated bonds with other group members. Such bonds are particularly pronounced among females in species like baboons, with female philopatry and male dispersal. These relationships seem to confer a number of short-term benefits on females, and sociality enhances infant survival in some populations. However, the long-term consequences of social bonds among adult females have not been well established. Here we provide the first direct evidence that social relationships among female baboons convey fitness benefits. In a group of free-ranging baboons, Papio cynocephalus ursinus , the offspring of females who formed strong social bonds with other females lived significantly longer than the offspring of females who formed weaker social bonds. These survival benefits were independent of maternal dominance rank and number of kin and extended into offspring adulthood. In particular, females who formed stronger bonds with their mothers and adult daughters experienced higher offspring survival rates than females who formed weaker bonds. For females lacking mothers or adult daughters, offspring survival was closely linked to bonds between maternal sisters. These results parallel those from human studies, which show that greater social integration is generally associated with reduced mortality and better physical and mental health, particularly for women.

Humans routinely classify others according to both their individual attributes, such as social status or wealth, and membership in higher order groups, such as families or castes. They also recognize that people's individual attributes may be influenced and regulated by their group affiliations. It is not known whether such rule-governed, hierarchical classifications are specific to humans or might also occur in nonlinguistic species. Here we show that baboons recognize that a dominance hierarchy can be subdivided into family groups. In playback experiments, baboons respond more strongly to call sequences mimicking dominance rank reversals between families than within families, indicating that they classify others simultaneously according to both individual rank and kinship. The selective pressures imposed by complex societies may therefore have favored cognitive skills that constitute an evolutionary precursor to some components of human cognition.

Animal communication has long been thought to be subject to pressures and constraints associated with social relationships. However, our understanding of how the nature and quality of social relationships relates to the use and evolution of communication is limited by a lack of directly comparable methods across multiple levels of analysis. Here, we analysed observational data from 111 wild groups belonging to 26 non-human primate species, to test how vocal communication relates to dominance style (the strictness with which a dominance hierarchy is enforced, ranging from ‘despotic’ to ‘tolerant’). At the individual-level, we found that dominant individuals who were more tolerant vocalized at a higher rate than their despotic counterparts. This indicates that tolerance within a relationship may place pressure on the dominant partner to communicate more during social interactions. At the species-level, however, despotic species exhibited a larger repertoire of hierarchy-related vocalizations than their tolerant counterparts. Findings suggest primate signals are used and evolve in tandem with the nature of interactions that characterize individuals' social relationships.

ABSTRACT Animals have evolved numerous strategies to cope with energetic challenges, with dynamic changes to the gut microbiome potentially constituting one such strategy. We tested how proxies of food availability (rainfall) and thermoregulatory stress (temperature) predicted gut microbiome composition of geladas ( Theropithecus geladas ), a grazing, high-altitude primate inhabiting a seasonal environment. The gelada gut microbiome varied across seasons, reflecting more efficient digestion of the primary foods eaten at certain times of year. In rainier periods, the gut was dominated by cellulolytic/fermentative bacteria that specialized in digesting grass, while during dry periods the gut was dominated by bacteria that break down starches found in underground plant parts. Temperature had a smaller, but detectable, effect on the gut microbiome. We found an increase in microbes involved in metabolism and energy production during cold and dry periods, suggesting buffering when thermoregulatory and nutritional stress co-occurred. Our results suggest that the gelada gut microbiome may shift to compensate for host diet and energetic demands.

ABSTRACT Early-life gut microbial colonization is an important process shaping host physiology, immunity and long-term health outcomes in humans and other animals. However, our understanding of this dynamic process remains poorly investigated in wild animals, where developmental mechanisms can be better understood within ecological and evolutionary relevant contexts. Using 16s rRNA amplicon sequencing on 525 fecal samples from a large cohort of infant and juvenile geladas ( Theropithecus gelada ), we characterized gut microbiome maturation during the first three years of life and assessed the role of maternal effects in shaping offspring microbiome assembly. Microbial diversity increased rapidly in the first months of life, followed by more gradual changes until weaning. As expected, changes in gut microbiome composition and function with increasing age reflected progressive dietary transitions: in early infancy when infants rely heavily on their mother’s milk, microbes that facilitate milk glycans and lactose utilization dominated, while later in development as graminoids are progressively introduced into the diet, microbes that metabolize plant complex polysaccharides became dominant. Furthermore, the microbial community of nursing infants born to first-time (primiparous) mothers was more “milk-oriented” compared to similarly-aged infants born to experienced (multiparous) mothers. Comparisons of matched mother-offspring fecal samples to random dyads did not support vertical transmission as a conduit for these maternal effects, which instead could be explained by slower phenotypic development (and associated slower gut microbiome maturation) in infants born to first-time mothers. Together, our findings highlight the dynamic nature of gut colonization in early life and the role of maternal effects in modulating this trajectory in a wild primate.

This is the csv data file including all individual level data; suitable for analyses in R script entitled 'Individual_Level_Models'

The cost-to-benefit ratio of group-living is thought to vary with group size: individuals in 'optimal' groups should have higher fitness than individuals in groups that are too large or small. However, the relationship between group size and individual fitness has been difficult to establish, a gap we address here in the gelada. We demonstrate group size effects on the production of surviving offspring and on female mortality rates, which are largely explained by group-size variation in infanticide risk and foraging competition. We also identify a mechanism by which females may alter group size: in large groups, females groomed with less than half of their group, increasing the likelihood of fissions. Our findings provide insight into how and why group size shapes fitness in long-lived species.

R script including all individual level models; using csv file 'Individual Level Data'

Across the globe, primate species and habitats are threatened by human activity. This is especially true for species found in tropical dry forests, which are widely distributed and comprise diverse habitats that remain largely unprotected. Evidence suggests that some primate species endemic to tropical dry forests may be more sensitive to anthropogenic disturbance than others, but our ability to predict primate abundance in the face of disturbance also depends on the specific variables for each site. Here, we consider the factors that explain the high density of white-faced capuchins ( Cebus capucinus ) found in the Taboga Forest, Costa Rica, a relatively small fragment of tropical dry forest surrounded by agricultural fields. Our analyses suggest that, for capuchins (and potentially for mantled howler monkeys, Alouatta palliata ), the size and disturbance of a forest fragment may matter less than the composition and availability of key resources, like above-ground water. Group sightings for both species were higher near permanent water sources, but group sightings did not vary between edge and interior forest. These findings help explain why some primate species can flourish even alongside anthropogenic disturbance and thus carry important implications for conservation efforts. Smaller forest fragments, like Taboga, may be able to support high densities of some species because they provide a mosaic of habitats and key resources that buffer adverse ecological conditions. Future studies will assess the extent to which primates in the Taboga Forest rely on the canals versus the river and will consider how the high density of capuchins in Taboga influences ranging patterns, home range overlap, and the frequency and intensity of intergroup encounters.