Episodic memory or memory for the detailed events in our lives is critically dependent on structures of the medial temporal lobe (MTL). A fundamental component of episodic memory is memory for the temporal order of items within an episode. To understand the contribution of individual MTL structures to temporal-order memory, we recorded single-unit activity and local field potential from three MTL areas (hippocampus and entorhinal and perirhinal cortex) and visual area TE as monkeys performed a temporal-order memory task. Hippocampus provided incremental timing signals from one item presentation to the next, whereas perirhinal cortex signaled the conjunction of items and their relative temporal order. Thus, perirhinal cortex appeared to integrate timing information from hippocampus with item information from visual sensory area TE.

Neural dynamics reflect canonical computations that relay and transform information in the brain. Previous studies have identified the neural population dynamics in many individual brain regions as a trajectory geometry in a low-dimensional neural space. However, whether these populations share particular geometric patterns across brain-wide neural populations remains unclear. Here, by mapping neural dynamics widely across temporal/frontal/limbic regions in the cortical and subcortical structures of monkeys, we show that 10 neural populations, including 2,500 neurons, propagate visual item information in a stochastic manner. We found that the visual inputs predominantly evoked rotational dynamics in the higher-order visual area, the TE and its downstream striatum tail, while curvy/straight dynamics appeared more frequently downstream in the orbitofrontal/hippocampal network. These geometric changes were not deterministic but rather stochastic according to their respective emergence rates. These results indicated that visual information propagates as a heterogeneous mixture of stochastic neural population signals in the brain.

Perceptual processing along the ventral visual pathway to the hippocampus is hypothesized to be substantiated by signal transformation from retinotopic space to relational space, which represents interrelations among constituent visual elements. However, our visual perception necessarily reflects the first person’s perspective based on the retinotopic space. To investigate this two-facedness of visual perception, we compared neural activities in the temporal lobe (anterior inferotemporal cortex, perirhinal and parahippocampal cortices, and hippocampus) between when monkeys gazed on an object and when they fixated on the screen center with an object in their peripheral vision. We found that in addition to the spatially invariant object signal, the temporal lobe areas automatically represent a large-scale background image, which specify the subject’s viewing location. These results suggest that a combination of two distinct visual signals on relational space and retinotopic space may provide the first person’s perspective serving for perception and presumably subsequent episodic memory.

Abstract The ability to use stored information in a highly flexible manner is a defining feature of the declarative memory system. However, the neuronal mechanisms underlying this flexibility are poorly understood. To address this question, we recorded single-unit activity from the hippocampus of two non-human primates performing a newly devised task requiring the monkeys to retrieve long-term item-location association memory and then use it flexibly in different circumstances. We found that hippocampal neurons signaled both mnemonic information representing the retrieved location and perceptual information representing the external circumstance. The two signals were combined at a single-neuron level to construct goal-directed information by three sequentially occurring neuronal operations (e.g., convergence, transference, targeting) in the hippocampus. Thus, flexible use of knowledge may be supported by the hippocampal constructive process linking memory and perception, which may fit the mnemonic information into the current situation to present manageable information for a subsequent action.

SUMMARY The standard consolidation theory suggests the critical involvement of the hippocampus (HPC) in acquiring new knowledge, while the perirhinal cortex (PRC) is involved in its long-term storage (i.e., semantic memory). Converging studies have shown exclusive involvement of the PRC in item processing, while the HPC relates the item with a spatial context. These two lines of literature raise the following question; which brain region is involved in semantic recall that includes the spatial components? To solve this question, we applied an item-location associative (ILA) paradigm in a single-unit study using non-human primates. We trained two macaques to associate four visual item pairs with four locations on a background map before the recording sessions. In each trial, one visual item and the map image at a tilt (−90 to 90 degrees) were sequentially presented as the item-cue and the context-cue, respectively. The macaques chose the item-cue location relative to the context-cue by positioning their gaze. Neurons in both PRC and HPC but not area TE exhibited item-cue responses which signaled retrieval of item-location associative memory. This retrieval signal first appeared in the PRC before appearing in the HPC. We examined whether neural representations of the retrieved locations were related to the external space where the macaques viewed. A positive representation similarity was found in the HPC but not PRC, suggesting a contribution of the HPC to relate the retrieved location with a first-person perspective of the subjects. These results suggest their distinct but complementary contributions to semantic recall including spatial components.

Neural population dynamics, presumably fundamental computational units in the brain, provide a key framework for understanding information processing in the sensory, cognitive, and motor functions. However, neural population dynamics is not explicitly related to the conventional analytic framework for single-neuron activity, i.e., representational models that analyze neuronal modulations associated with cognitive and motor parameters. In this study, we applied a recently developed state-space analysis to incorporate the representational models into the dynamic model in combination with these parameters. We compared neural population dynamics between continuous and categorical task parameters during two visual recognition tasks, using the datasets originally designed for a single-neuron approach. We successfully extracted neural population dynamics in the regression subspace, which represent modulation dynamics for both continuous and categorical task parameters with reasonable temporal characteristics. Furthermore, we combined the classical optimal-stimulus analysis paradigm for the single-neuron approach (i.e., stimulus identified as maximum neural responses) into the dynamic model, and found that the most prominent modulation dynamics at the lower dimension were derived from these optimal responses. Thus, our approach provides a unified framework for incorporating knowledge acquired with the single-neuron approach into the dynamic model as a standard procedure for describing neural modulation dynamics in the brain.

A cognitive map, representing an environment around oneself, is necessary for spatial navigation. However, compared with its constituent elements such as individual landmarks, neural substrates of coherent spatial information remain largely unknown. The present study investigated how the brain codes map-like representations in a virtual environment specified by the relative positions of three objects. Representational similarity analysis revealed an object-based spatial representation in the hippocampus (HPC) when participants located themselves within the environment, while the medial prefrontal cortex (mPFC) represented it when they recollected a target object’s location relative to their self-body. During recollection, task-dependent functional connectivity increased between the two areas implying exchange of self- and target-location signals between the HPC and mPFC. Together, the coherent cognitive map, which could be formed by objects, may be recruited in the HPC and mPFC for complementary functions during navigation, which may generalize to other aspects of cognition, such as navigating social interactions.