Meiotic recombination is evolutionarily ambiguous, as being associated with both benefits and costs to its bearers, with the resultant dependent on a variety of conditions. While existing theoretical models explain the emergence and maintenance of recombination, some of its essential features remain underexplored. Here we focus on one such feature, recombination plasticity, and test whether recombination response to stress is fitness-dependent. We compare desiccation stress effects on recombination rate and crossover interference in chromosome 3 between desiccation-sensitive and desiccation-tolerant Drosophila lines. We show that relative to desiccation-tolerant genotypes, desiccation-sensitive genotypes exhibit a significant segment-specific increase in single- and double-crossover frequencies across the pericentromeric region of chromosome 3. Significant changes (relaxation) in crossover interference were found for the interval pairs flanking the centromere and extending to the left arm of the chromosome. These results indicate that desiccation is a recombinogenic factor and that desiccation-induced changes in both recombination rate and crossover interference are fitness-dependent, with a tendency of less fitted individuals to produce more variable progeny. Such a dependence may play an important role in the regulation of genetic variation in populations experiencing environmental challenges.

Abstract Environmental seasonality is a potent evolutionary force, capable to maintain polymorphism, promote phenotypic plasticity, and cause bet-hedging. In Drosophila , it has been reported to affect life-history traits, tolerance to abiotic stressors, and immunity. Oscillations in frequencies of alleles underlying fitness-related traits were also documented alongside SNP alleles across genome. Here, we test for seasonal changes in recombination in a natural D. melanogaster population from India using morphological markers of the three major chromosomes. We show that winter flies (collected after the dry season) have significantly higher desiccation tolerance than their autumn counterparts. This difference proved to hold also for hybrids with three independent marker stocks, suggesting its genetic rather than plastic nature. Significant segment-specific changes are documented for recombination rate (in five of 13 intervals) and crossover interference (in five of 16 studied pairs of intervals); both single- and double-crossover rates tended to increase in the winter cohort. The winter flies also display weaker plasticity of recombination characteristics to desiccation. We ascribe the observed differences to indirect selection on recombination caused by directional selection on desiccation tolerance. Our findings suggest that changes in recombination can arise even after a short period of seasonal adaptation (~8–10 generations).