The brown planthopper, Nilaparvata lugens, the most destructive pest of rice, is a typical monophagous herbivore that feeds exclusively on rice sap, which migrates over long distances. Outbreaks of it have re-occurred approximately every three years in Asia. It has also been used as a model system for ecological studies and for developing effective pest management. To better understand how a monophagous sap-sucking arthropod herbivore has adapted to its exclusive host selection and to provide insights to improve pest control, we analyzed the genomes of the brown planthopper and its two endosymbionts.We describe the 1.14 gigabase planthopper draft genome and the genomes of two microbial endosymbionts that permit the planthopper to forage exclusively on rice fields. Only 40.8% of the 27,571 identified Nilaparvata protein coding genes have detectable shared homology with the proteomes of the other 14 arthropods included in this study, reflecting large-scale gene losses including in evolutionarily conserved gene families and biochemical pathways. These unique genomic features are functionally associated with the animal's exclusive plant host selection. Genes missing from the insect in conserved biochemical pathways that are essential for its survival on the nutritionally imbalanced sap diet are present in the genomes of its microbial endosymbionts, which have evolved to complement the mutualistic nutritional needs of the host.Our study reveals a series of complex adaptations of the brown planthopper involving a variety of biological processes, that result in its highly destructive impact on the exclusive host rice. All these findings highlight potential directions for effective pest control of the planthopper.

ABSTRACT Mixotrophy is an important trophic strategy for bacterial survival in the ocean. However, the global relevance and identity of the major mixotrophic taxa remain largely elusive. Here, we combined phylogenetic, metagenomic, and metatranscriptomic analyses to characterize ubiquitous Arcobacteraceae based on our deep-sea in situ incubations and the global data. The phylogenomic tree of Arcobacteraceae is divided into three large clades, among which members of clades A and B are almost all from terrestrial environments, while those of clade C are widely distributed in various marine habitats in addition to some terrestrial origins. All clades harbor genes putatively involved in chitin degradation, sulfide oxidation, hydrogen oxidation, thiosulfate oxidation, denitrification, dissimilatory nitrate reduction to ammonium, microaerophilic respiration, and metal (iron/manganese) reduction. Additionally, in clade C, more unique pathways were retrieved, including thiosulfate disproportionation, ethanol fermentation, methane oxidation, fatty acid oxidation, cobalamin synthesis, and dissimilatory reductions of sulfate, perchlorate, and arsenate. Within this clade, two mixotrophic Candidatus genera represented by UBA6211 and CAIJNA01 harbor genes putatively involved in the reverse tricarboxylic acid pathway for carbon fixation. Moreover, the metatranscriptomic data in deep-sea in situ incubations indicated that the latter genus is a mixotroph that conducts carbon fixation by coupling sulfur oxidation and denitrification and metabolizing organic matter. Furthermore, global metatranscriptomic data confirmed the ubiquitous distribution and global relevance of Arcobacteraceae in the expression of those corresponding genes across all oceanic regions and depths. Overall, these results highlight the contribution of previously unrecognized Arcobacteraceae to carbon, nitrogen, and sulfur cycling in global oceans. IMPORTANCE Marine microorganisms exert a profound influence on global carbon cycling and ecological relationships. Mixotrophy, characterized by the simultaneous utilization of both autotrophic and heterotrophic nutrition, has a significant impact on the global carbon cycling. This report characterizes a group of uncultivated bacteria Arcobacteraceae that thrived on the “hot time” of bulky particulate organic matter and exhibited mixotrophic strategy during the in situ organic mineralization. Compared with clades A and B, more unique metabolic pathways were retrieved in clade C, including the reverse tricarboxylic acid pathway for carbon fixation, thiosulfate disproportionation, methane oxidation, and fatty acid oxidation. Global metatranscriptomic data from the Tara Oceans expeditions confirmed the ubiquitous distribution and extensive transcriptional activity of Arcobacteraceae with the expression of genes putatively involved in carbon fixation, methane oxidation, multiple sulfur compound oxidation, and denitrification across all oceanic regions and depths.

Abstract Background Deep-sea harbor enormous viruses, yet their diversity and interactions with hosts in hydrothermal ecosystem are largely unknown. Here, we analyzed the viral composition, distribution, host preference and metabolic potential in different inhabits of global hydrothermal vents. Results From 34 samples of eight vent sites, a total of 4,662 viral populations were recovered from the metagenome assemblies, encompassing diverse phylogenetic groups and defining many novel lineages. Apart for the abundant unclassified viruses, tailed phages are most predominant across the global hydrothermal vents, while single-stranded DNA viruses including Microviridae and small eukaryotic viruses also constitute a significant part of the viromes. These viral populations were grouped into 1,138 genus-level clusters by protein-sharing network analysis. More than half were exclusively of hydrothermal origin, reflecting the remarkable novelty of hydrothermal viruses. Among the typical niches, vent plumes own the largest number of viral clusters compared to diffuse flows and sediments. Moreover, merely 11% of the viral populations can be linked to specific hosts, which are the key microbial taxa of hydrothermal habitats, such as Gammaproteobacteria and Campylobacteraeota. Intriguingly, vent viromes shared some metabolic features in common that they encode auxiliary genes extensively involved in metabolisms of carbohydrate, amino acid, cofactors and vitamins. Specifically in plume viruses, various auxiliary genes related with the methane, nitrogen and sulfur metabolisms were observed, indicating their contribution to host’s energy conservation. Moreover, the prevalence of sulfur relay pathway genes notified the significant role of vent virus in stabilizing tRNA structure, which promotes host’s adaptation to the steep environmental gradients. Conclusions The deep-sea hydrothermal systems reserve an untapped viral diversity with novelty. They may affect both vent prokaryotic and eukaryotic communities, and modulate host metabolisms related to vent adaptability. More explorations are needed to depict global vent virus diversity and their role in the unique ecosystem.