Significance Biological diversity is the foundation for the maintenance of ecosystems. Consequently it is thought that anthropogenic activities that reduce the diversity in ecosystems threaten ecosystem performance. A large proportion of the biodiversity within terrestrial ecosystems is hidden below ground in soils, and the impact of altering its diversity and composition on the performance of ecosystems is still poorly understood. Using a novel experimental system to alter levels of soil biodiversity and community composition, we found that reductions in the abundance and presence of soil organisms results in the decline of multiple ecosystem functions, including plant diversity and nutrient cycling and retention. This suggests that below-ground biodiversity is a key resource for maintaining the functioning of ecosystems.

Soil organisms are an integral component of ecosystems, but their activities receive little recognition in agricultural management strategies. Here we synthesize the potential of soil organisms to enhance ecosystem service delivery and demonstrate that soil biodiversity promotes multiple ecosystem functions simultaneously (i.e., ecosystem multifunctionality). We apply the concept of ecological intensification to soils and we develop strategies for targeted exploitation of soil biological traits. We compile promising approaches to enhance agricultural sustainability through the promotion of soil biodiversity and targeted management of soil community composition. We present soil ecological engineering as a concept to generate human land-use systems, which can serve immediate human needs while minimizing environmental impacts.

Summary Efficient resource use is a key factor for sustainable production and a necessity for meeting future global food demands. However, the factors that control resource use efficiency in agro‐ecosystems are only partly understood. We investigated the influence of soil biota on nutrient leaching, nutrient‐use efficiency and plant performance in outdoor, open‐top lysimeters comprising a volume of 230 L. The lysimeters were filled with sterilized soil in two horizons and inoculated with a reduced soil‐life inoculum (soil biota ≤11 μm, microbially dominated) and an enriched soil‐life inoculum [soil organisms ≤2 mm, also containing arbuscular mycorrhizal fungi ( AMF )]. A crop rotation was planted, and nutrient leaching losses, plant biomass and nutrient contents were assessed over a period of almost 2 years. In the first year of the experiment, enriched soil life increased crop yield (+22%), N uptake (+29%) and P uptake (+110%) of maize and strongly reduced leaching losses of N (−51%, corresponding to a reduction of 76 kg N ha −1 ). In the second year, wheat biomass (+17%) and P contents (+80%) were significantly increased by enriched soil life, but the differences were lower than in the first year. Enriched soil life also increased P mobilization from soil (+112%) and significantly reduced relative P leaching losses (−25%), defined as g P leached per kg P plant uptake, as well as relative N leaching losses (−36%), defined as kg N leached per kg N plant uptake, demonstrating that nutrient‐use efficiency was increased in the enriched soil‐life treatment. Synthesis and applications . Soil biota are a key factor determining resource efficiency in agriculture. The results suggest that applying farming practices, which favour a rich and abundant soil life (e.g. reduced tillage, organic farming, crop rotation), can reduce environmental impacts, enhance crop yield and result in a more sustainable agricultural system. However, this needs to be confirmed in field situations. Enhanced nutrient‐use efficiency obtained through farming practices which exert positive effects on soil biota could result in reduced amounts of fertilisers needed for agricultural production and reduced nutrient losses to the environment, providing benefits of such practices beyond positive effects on biodiversity.

Agriculture is a major source of nutrient pollution, posing a threat to the earth system functioning. Factors determining the nutrient use efficiency of plant-soil systems need to be identified to develop strategies to reduce nutrient losses while ensuring crop productivity. The potential of soil biota to tighten nutrient cycles by improving plant nutrition and reducing soil nutrient losses is still poorly understood. We manipulated soil biota communities in outdoor lysimeters, planted maize, continuously collected leachates, and measured N2 O- and N2 -gas emissions after a fertilization pulse to test whether differences in soil biota communities affected nutrient recycling and N losses. Lysimeters with strongly simplified soil biota communities showed reduced crop N (-20%) and P (-58%) uptake, strongly increased N leaching losses (+65%), and gaseous emissions (+97%) of N2 O and N2 . Soil metagenomic analyses revealed differences in the abundance of genes responsible for nutrient uptake, nitrate reduction, and denitrification that helped explain the observed nutrient losses. Soil biota are major drivers of nutrient cycling and reductions in the diversity or abundance of certain groups (e.g. through land-use intensification) can disrupt nutrient cycling, reduce agricultural productivity and nutrient use efficiency, and exacerbate environmental pollution and global warming.

Abstract Arbuscular mycorrhizal (AM) fungi form mutualistic relationships with the majority of land plants and are an important part of the soil microbial community in natural and agricultural ecosystems. These fungi promote water and nutrient acquisition by their host plant and regulate the allocation of photosynthetic carbon to soil. Both crop variety and environment affect naturally occurring mycorrhizal abundance in roots, but the relative importance of those factors for mycorrhization is largely unknown. In a field study covering a large pedoclimatic gradient across four European sites, we (i) compared the abundance of AM fungi in the roots of 10 modern winter wheat ( Triticum aestivum L.) varieties, (ii) evaluated the relative importance of variety and site for the variability in root colonization by AM fungi and (iii) tested the relationship between mycorrhizal abundance and grain yield. Root colonization by arbuscules and hyphae ranged from 10% to 59% and 20% to 91%, respectively, across all samples and varied by 8% and 18%, respectively, among varieties when averaged across sites. Variance decomposition analysis revealed a 10 times higher importance of site than variety for AM fungal root colonization. Specifically, we found the highest mycorrhizal abundance on the site with the most arid conditions and the lowest on the sites with low soil pH and high nutrient availability. Despite the low variability in mycorrhizal abundance among varieties, there were significant differences in both arbuscular and hyphal root colonization. However, this did not translate into an increase in yield as no significant relationships between mycorrhizal abundance at flowering and grain yield were detected. The consistent differences between wheat varieties in root colonization by AM fungi across European field sites underline that genetic drivers of mycorrhization are to some extent independent of the site. This highlights the relevance of breeding practices to shape a wheat variety's capacity for mycorrhizal symbiosis across a range of environmental conditions.